Анаэробное окисление нефти микробными сообществами донных осадков района естественного нефтепроявления (Средний Байкал, Большая Зеленовская)

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Определено разнообразие микробных сообществ донных осадков района нефтепроявления Бол. Зеленовская (оз. Байкал) и потенциальная функциональная активность в анаэробных процессах деградации нефти. При культивировании микроорганизмов подповерхностного и глубинного осадка в накопительных культурах, содержащих нефть и различные акцепторы электронов, в течение одного года при 10°С, концентрация н-алканов снизилась в 1.2–2 раза, ПАУ – в 2.2–2.8 раза. Конверсия углеводородов сопровождалась генерацией углеводородных газов (метан, этан). Микробное сообщество подповерхностного осадка характеризовалось бо́льшим бактериальным разнообразием, чем глубинного, и представлено микроорганизмами, специализирующимися на процессах разложения широкого спектра субстратов, включая нефтяные углеводороды. В глубинных слоях осадка преобладали Atribacterota, Caldisericota и Bathyarchaeia (Thermoproteota), а также представители “редкой биосферы” Elusimicrobiota и Candidatus Hadarchaeota. К числу основных участников деградации нефти в донных осадках оз. Байкал могут быть отнесены представители филумов Bacillota, Pseudomonadota, Chloroflexota, Actinomycetota, Desulfobacterota, Atribacterota, Halobacteriota и Bathyarchaeia (Thermoproteota).

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

О. Н. Павлова

Лимнологический институт СО РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: pavlova@lin.irk.ru
Россия, 664033, Иркутск

С. В. Букин

Лимнологический институт СО РАН

Email: pavlova@lin.irk.ru
Россия, 664033, Иркутск

О. Н. Изосимова

Лимнологический институт СО РАН

Email: pavlova@lin.irk.ru
Россия, 664033, Иркутск

С. М. Черницына

Лимнологический институт СО РАН

Email: pavlova@lin.irk.ru
Россия, 664033, Иркутск

В. Г. Иванов

Лимнологический институт СО РАН

Email: pavlova@lin.irk.ru
Россия, 664033, Иркутск

А. В. Хабуев

Лимнологический институт СО РАН

Email: pavlova@lin.irk.ru
Россия, 664033, Иркутск

Т. В. Погодаева

Лимнологический институт СО РАН

Email: pavlova@lin.irk.ru
Россия, 664033, Иркутск

И. С. Еловская

Лимнологический институт СО РАН

Email: pavlova@lin.irk.ru
Россия, 664033, Иркутск

А. Г. Горшков

Лимнологический институт СО РАН

Email: pavlova@lin.irk.ru
Россия, 664033, Иркутск

Т. И. Земская

Лимнологический институт СО РАН

Email: pavlova@lin.irk.ru
Россия, 664033, Иркутск

Список литературы

  1. Большаков А. М., Егоров А. В. Об использовании методики фазово-равновесной дегазации при газометрических исследованиях в акваториях // Океанология. 1987. Т. 27. С. 861–862.
  2. Крылов А. А., Хлыстов О. М., Семенов П. Б., Сагидуллин А. К., Малышев С. А., Букин С. В., Видищева О. Н., Манаков А. Ю., Исмагилов З. Р. Источники углеводородных газов в грязевом вулкане Кедр, южная котловина озера Байкал: результаты экспериментальных исследований // Литология и полезные ископаемые. 2023. Т. 6. С. 542–553.
  3. Krylov A. A., Khlystov O. M., Semenov P. B., Sagidullin A. K., Malyshev S. A., Bukin S. V., Vidischeva O. N., Manakov A. Yu., Ismagilov Z. R. Sources of hydrocarbon gases in the Kedr mud volcano, Southern Basin of Lake Baikal: results of experimental studies // Lithol. Miner. Resour. (Moscow). 2023. V. 58. P. 534–543.
  4. Назина Т. Н., Шестакова Н. М., Григорьян А. А., Михайлова Е. М., Турова Т. П., Полтараус А. Б., Фен Ц., Ни Ф., Беляев С. С. Филогенетическое разнообразие и активность анаэробных микроорганизмов высокотемпературных горизонтов нефтяного месторождения Даган (КНР) // Микробиология. 2006. Т. 75. С. 70–81.
  5. Nazina T. N., Shestakova N. M., Grigor’yan A.A., Mikhailova E. M., Tourova T. P., Poltaraus A. B., Feng С., Ni F., Belyaev S. S. Phylogenetic diversity and activity of anaerobic microorganisms of high-temperature horizons of the Dagang oil field (P. R. China) // Microbiology (Moscow). 2006. V. 75. P. 55–65.
  6. Павлова О. Н., Ломакина А. В., Горшков А. Г., Суслова М. Ю., Лихошвай А. В., Земская Т. И. Микробные сообщества и их способность окислять н-алканы в районе разгрузки газо-нефтесодержащих флюидов в Cреднем Байкале (мыс Горевой утес) // Изв. РАН. Сер. биол. 2012. С. 540–545.
  7. Pavlova O. N., Lomakina A. V., Gorshkov A. G., Suslova M.Yu., Likhoshvai A. V., Zemskaya T. I. Microbial communities and their ability to oxidize n-alkanes in the area of release of gas- and oil-containing fluids in Mid-Baikal (Cape Gorevoi Utes) // Biol. Bull. (Moscow). 2012. V. 39. P. 458–463.
  8. Павлова О. Н., Букин С. В., Ломакина А. В., Калмычков Г. В., Иванов В. Г., Морозов И. В., Погодаева Т. В., Пименов Н. В., Земская Т. И. Образование углеводородных газов микробным сообществом донных осадков оз. Байкал // Микробиология. 2014. Т. 83. С. 694–702.
  9. Pavlova O. N., Bukin S. V., Lomakina A. V., Kalmychkov G. V., Ivanov V. G., Morozov I. V., Pogodaeva T. V., Pimenov N. V., Zemskaya T. I. Production of gaseous hydrocarbons by microbial communities of Lake Baikal bottom sediments // Microbiology (Moscow). 2014. V. 83. P. 798–804.
  10. Практикум по микробиологии. Под ред. А.И. Нетрусова. М.: Издательский центр “Академия”, 2005. С. 577–578.
  11. Хлыстов О. М., Горшков А. Г., Егоров А. В., Земская Т. И., Гранин Н. Г., Калмычков Г. В., Воробьева С. С., Павлова О. Н., Якуп М. А., Макаров М. М., Москвин В. И., Грачев М. А. Нефть в озере мирового наследия // ДАН. 2007. Т. 414. С. 656–659.
  12. Khlystov O. M., Gorshkov A. G., Egorov A. V., Zemskaya T. I., Granin N. G., Kalmychkov G. V., Vorob'eva S.S., Pavlova O. N., Yakup M. A., Makarov M. M., Moskvin V. I., Grachev M. A. Oil in the Lake of world heritage // Dokl. Earth Sci. (Moscow). 2007. V. 45. P. 682–685.
  13. Хлыстов О. М., Изосимова О. Н., Hachikubo A., Minami H., Макаров М. М., Горшков А. Г. Новый нефтегазовый сип озера Байкал // Нефтехимия. 2022. Т. 62. С. 328–335.
  14. Khlystov O. M., Izosimova O. N., Hachikubo A., Minami H., Makarov M. M., Gorshkov A. G. A new oil and gas seep in Lake Baikal // Pet. Chem. (Moscow). 2022. V. 62. P. 475–481.
  15. Asimakoula S., Marinakos O., Tsagogiannis E., Koukkou A.-I. Phenol degradation by Pseudarthrobacter phenanthrenivorans Sphe3 // Microorganisms. 2023. V. 11. Art. 524.
  16. Bell E., Lamminmaki T., Alneberg J., Qian C., Xiong W., Hettich R. L., Frutschi M., Bernier-Latmani R. Active anaerobic methane oxidation and sulfur disproportionation in the deep terrestrial subsurface // ISME J. 2022. V. 16. P. 1583–1593.
  17. Bonch-Osmolovskaya E.A., Miroshnichenko M. L., Lebedinsky A. V., Chernyh N. A., Nazina T. N., Ivoilov V. S., Belyaev S. S., Boulygina E. S., Lysov Yu. P., Perov A. N., Mirzabekov A. D., Hippe H., Stackebrandt E., L’Haridon S., Jeanthon C. Radioisotopic, culture-based, and oligonucleotide microchip analyses of thermophilic microbial communities in a continental high-temperature petroleum reservoir // Appl. Environ. Microbiol. 2003. V. 69. P. 6143–6151.
  18. Cai C., Leu A. O., Xie G. J., Guo J., Feng Y., Zhao J.-X., Tyson G. W., Yuan Z., Hu S. A. methanotrophic archaeon couples anaerobic oxidation of methane to Fe(III) reduction // ISME J. 2018. V. 2. P.1929–1939.
  19. Dong X. Y., Greening C., Rattray J. E., Chakraborty A., Chuvochina M., Mayumi D., Dolfing J., Li C., Brooks J. M., Bernard B. B., Groves R. A., Lewis I. A., Hubert C. R.J. Metabolic potential of uncultured bacteria and archaea associated with petroleum seepage in deep-sea sediments // Nat. Commun. 2019. V. 10. Art. 1816.
  20. Douglas G. M., Maffei V. J., Zaneveld J. R., Yurgel S. N., Brown J. R., Taylor C. M., Huttenhower C., Langille M. G.I. PICRUSt2 for prediction of metagenome functions // Nat. Biotechnol. 2020. V. 38. P. 685–688.
  21. Gittins D. A., Bhatnagar S., Hubert C. R.J. Environmental selection and biogeography shape the microbiome of subsurface petroleum reservoirs // MSystems. 2023. V. 8. Art. e00884-22.
  22. Hachikubo A., Minami H., Sakagami H., Yamashita S., Krylov A., Kalmychkov G., Poort J., Batist M., Manakov A., Khlystov O. Characteristics and varieties of gases enclathrated in natural gas hydrates retrieved at Lake Baikal // Sci. Rep. 2023. V. 13. Art. 4440.
  23. Haroon M. F., Hu S., Shi Y., Imelfort M., Keller J., Hugenholtz P., Yuan Z., Tyson G. W. Anaerobic oxidation of methane coupled to nitrate reduction in a novel archaeal lineage // Nature. 2013. V. 500. P. 567–570.
  24. Hidalgo K. J., Sierra-Garcia I.N., Zafra G., de Oliveira V. M. Genome-resolved meta-analysis of the microbiome in oil reservoirs worldwide // Microorganisms. 2021. V. 9. Art. 1812.
  25. Hong H., Kim S. J., Min U. G., Lee Y. J., Kim S. G., Roh S. W., Kim J. G., Na J. G., Rhee S. K. Anaerosolibacter carboniphilus gen. nov., sp. nov., a strictly anaerobic iron-reducing bacterium isolated from coal-contaminated soil // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2015. V. 65. P. 1480–1485.
  26. Hou J., Wang Y., Zhu P., Yang N., Liang L., Yu T., Niu M., Konhauser K., Woodcroft B. J., Wang F. Taxonomic and carbon metabolic diversification of Bathyarchaeia during its coevolution history with early Earth surface environment // Sci. Adv. 2023. V. 9. Art. eadf5069.
  27. Hua Z.-S., Wang Y.-L., Evans P. N., Qu Y.-N., Goh K. M., Rao Y.-Z., Qi Y.-L., Li Y.-X., Huang M.-J., Jiao J.-Y., Chen Y.-T., Mao Y.-P., Shu W.-S., Hozzein W., Hedlund B. P., Tyson G. W., Zhang T., Li W.-J. Insights into the ecological roles and evolution of methyl-coenzyme M reductase-containing hot spring Archaea // Nat. Commun. 2019. V. 10. Art. 4574.
  28. Jones D. M., Head I. M., Gray N. D., Adams J. J., Rowan A. K., Aitken C. M., Bennett B., Huang H., Brown A., Bowler B. F.J., Oldenburg T., Erdmann M., Larter S. R. Crude-oil biodegradation via methanogenesis in subsurface petroleum reservoirs // Nature. 2008. V. 451. P. 176–180.
  29. Kadnikov V. V., Mardanov A. V., Beletsky A. V., Karnachuk O. V., Ravin N. V. Genome of the candidate phylum Aminicenantes bacterium from a deep subsurface thermal aquifer revealed its fermentative saccharolytic lifestyle // Extremophiles. 2019. V. 23. P. 189–200.
  30. Kampmann K., Ratering S., Kramer I., Schmidt M., Zerr W., Schnell S. Unexpected stability of Bacteroidetes and Firmicutes communities in laboratory biogas reactors fed with different defined dubstrates // Appl. Environ. Microbiol. 2012. V. 78. P. 2106–2119.
  31. Kanehisa M., Goto S. KEGG: Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes // Nucl. Acids Res. 2000. V. 28. P. 27–30.
  32. Khlystov O. M., Batist M., Minami H., Hachikubo A., Khabuev A. V., Kazakov A. V. The position of gas hydrates in the sedimentary strata and in the geological structure of Lake Baikal // World atlas of submarine gas hydrates in continental margins / Eds. J. Mienert, C. Berndt, A.M. Tréhu, A. Camerlenghi, C.S. Liu. Cham: Springer, 2022. P. 465–515.
  33. Khomyakova M. A., Zavarzina D. G., Merkel A. Y., Klyukina A. A., Pikhtereva V. A., Gavrilov S. N., Slobodkin A. I. The first cultivated representatives of the actinobacterial lineage OPB41 isolated from subsurface environments constitute a novel order Anaerosomatales // Front. Microbiol. 2022. V. 13. Art. 1047580.
  34. Khomyakova M. A., Merkel A. Y., Mamiy D. D., Klyukina A. A., Slobodkin A. I. Phenotypic and genomic characterization of Bathyarchaeum tardum gen. nov., sp. nov., a cultivated representative of the archaeal class Bathyarchaeia // Front. Microbiol. 2023. V. 14. Art. 1214631.
  35. Köhler J. M., Ehrhardt L., Günther P. M. Archaeal and extremophilic bacteria from different archaeological excavation sites // Int. J. Mol. Sci. 2023. V. 24. Art. 5519.
  36. Leu A. O., Cai C., McIlroy S.J., Southam G., Orphan V. J., Yuan Z., Hu S., Tyson G. W. Anaerobic methane oxidation coupled to manganese reduction by members of the Methanoperedenaceae // ISME J. 2020. V. 14. P. 1030–1041.
  37. L’Haridon S., Miroshnichenko M. L., Kostrikina N. A., Tindall B. J., Spring S., Schumann P., Stackebrandt E., Bonch-Osmolovskaya E.A., Jeanthon C. Vulcanibacillus modesticaldus gen. nov., sp. nov., a strictly anaerobic, nitrate-reducing bacterium from deep-sea hydrothermal vents // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2006. V. 56. P. 1047–1053.
  38. Liang B., Wang L.-Y., Mbadinga S. M., Liu J.-F., Yang S.-Z., Gu J.-D., Mu B.-Z. Anaerolineaceae and Methanosaeta turned to be the dominant microorganisms in alkanes-dependent methanogenic culture after long-term of incubation // AMB Express. 2015. V. 5. Art. 37.
  39. Liu Y. F., Qi Z. Z., Shou L. B., Liu J.-F., Yang S.-Z., Gu J.-D., Mu B.-Z. Anaerobic hydrocarbon degradation in candidate phylum ‘Atribacteria’ (JS1) inferred from genomics // ISME J. 2019. V. 13. P. 2377–2390.
  40. Liu L., Schubert D. M., Könneke M., Berg I. A. (S)-3-Hydroxybutyryl-CoA dehydrogenase from the autotrophic 3-hydroxypropionate/4-hydroxybutyrate cycle in Nitrosopumilus maritimus // Front. Microbiol. 2021. V. 5. Art. 712030.
  41. Liu X., Wang Y., Gu J.-D. Ecological distribution and potential roles of Woesearchaeota in anaerobic biogeochemical cycling unveiled by genomic analysis // CSB J. 2021. V. 19. P. 794–800.
  42. Loffler F. E., Yan J., Ritalahti K. M., Adrian L., Edwards E. A., Konstantinidis K. T., Müller J. A., Fullerton H., Zinder S. H., Spormann A. M. Dehalococcoides mccartyi gen. nov., sp. nov., obligately organohalide-respiring anaerobic bacteria relevant to halogen cycling and bioremediation, belong to a novel bacterial class, Dehalococcoidia classis nov., order Dehalococcoidales ord. nov. and family Dehalococcoidaceae fam. nov., within the phylum Chloroflexi // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2013. V. 63. P. 625–635.
  43. Lomakina A., Bukin S., Shubenkova O., Pogodaeva T., Ivanov V., Bukin Y., Zemskaya T. Microbial communities in ferromanganese sediments from the Northern Basin of Lake Baikal (Russia) // Microorganisms. 2023. V. 11. Art. 1865.
  44. Milkov A. V. Worldwide distribution and significance of secondary microbial methane formed during petroleum biodegradation in conventional reservoirs // Org. Geochem. 2011. V. 42. P. 184–207.
  45. Milkov A. V., Etiope G. Revised genetic diagrams for natural gases based on a global dataset of >20,000 samples // Org. Geochem. 2018. V. 125. P. 109–120.
  46. Mori K., Yamaguchi K., Sakiyama Y., Urabe T., Suzuki K. Caldisericum exile gen. nov., sp. nov., an anaerobic, thermophilic, filamentous bacterium of a novel bacterial phylum, Caldiserica phyl. nov., originally called the candidate phylum OP5, and description of Caldisericaceae fam. nov., Caldisericales ord. nov. and Caldisericia classis nov. // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2009. V. 59. P. 2894–2898.
  47. Oren A., Goker M. Candidatus List. Lists of names of prokaryotic Candidatus phyla // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2023. V. 73. № 5. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.005821
  48. Pascoal F., Costa R., Magalhães C. The microbial rare biosphere: current concepts, methods and ecological principles // FEMS Microbiol. Ecol. V. 97. Art. fiaa227.
  49. Pavlova O. N., Izosimova O. N., Chernitsyna S. M., Ivanov V. G., Pogodaeva T. V., Khabuev A. V., Gorshkov A. G., Zemskaya T. I. Anaerobic oxidation of petroleum hydrocarbons in enrichment cultures from sediments of the Gorevoy Utes natural oil seep under methanogenic and sulfate-reducing conditions // Microb. Ecol. 2022. V. 83. P. 899–915.
  50. Pogodaeva T. V., Lopatina I. N., Khlystov O. M., Egorov A. V., Zemskaya T. I. Background composition of pore waters in Lake Baikal bottom sediments // J. Great Lakes Res. 2017. V. 43. P. 1030–1043.
  51. Robertson L. A., Kuenen J. G. The Genus Thiobacillus. The Prokaryotes / Eds. M. Dworkin, S. Falkow, E. Rosenberg, K.H. Schleifer, E. Stackebrandt. NY: Springer, 2006. P. 812–827.
  52. Sahm K., John P., Nacke H., Wemheuer B., Grote R., Daniel R., Antranikian G. High abundance of heterotrophic prokaryotes in hydrothermal springs of the Azores as revealed by a network of 16S rRNA gene-based methods // Extremophiles. 2013. V. 17. P. 649–662.
  53. Sierra-Garcia I.N., Dellagnezze B. M., Santos V. P., Chaves M. R., Capilla R., Neto E. V.S., Gray N., de Oliveira V. M. Microbial diversity in degraded and non-degraded petroleum samples and comparison across oil reservoirs at local and global scales // Extremophiles. 2017. V. 21. P. 211–229.
  54. Slobodkin A., Wiegel J. Fe(III) as an electron acceptor for H2 oxidation in thermophilic anaerobic enrichment cultures from geothermal areas // Extremophiles. 1997. V. 1. P. 106–109.
  55. Spring S., Rosenzweig F. The Genera Desulfitobacterium and Desulfosporosinus: Taxonomy // The Prokaryotes / Eds. M. Dworkin, S. Falkow, E. Rosenberg, K.H. Schleifer, E. Stackebrandt. NY: Springer, 2006. P. 771–786.
  56. Umezawa K., Kojima H., Kato Y., Fukui M. Dissulfurispira thermophila gen. nov., sp. nov., a thermophilic chemolithoautotroph growing by sulfur disproportionation, and proposal of novel taxa in the phylum Nitrospirota to reclassify the genus Thermodesulfovibrio // Syst. Appl. Microbiol. 2021. V. 44. Art. 126184.
  57. Uzun M., Koziaeva V., Dziuba M., Alekseeva L., Krutkina M., Sukhacheva M., Baslerov R., Grouzdev D. Recovery and genome reconstruction of novel magnetotactic Elusimicrobiota from bog soil // ISME J. 2023. V. 17. P. 204–214.
  58. Wang Y., Wegener G., Hou J., Wang F., Xiao X. Expanding anaerobic alkane metabolism in the domain of Archaea // Nature Microbiol. 2019. V. 4. P. 595–602.
  59. Wang B., Kuang S., Shao H., Wang L., Wang H. Anaerobic-petroleum degrading bacteria: Diversity and biotechnological applications for improving coastal soil // Ecotoxicol. Environ. Saf. 2021. V. 224. Art. 112646.
  60. Yu Y., Lee C., Kim J., Hwang S. Group-specific primer and probe sets to detect methanogenic communities using quantitative real-time polymerase chain reaction // Biotechnol. Bioeng. 2005. V. 89. P. 670–679.
  61. Zhang K., Hu Z., Zeng F. F., Yang X. Y., Wang J. J., Jing R., Zhang H. N., Li Y. T., Zhang Z. Biodegradation of petroleum hydrocarbons and changes in microbial community structure in sediment under nitrate-, ferric-, sulfate-reducing and methanogenic conditions // J. Environ. Manag. 2019. V. 249. Art. 109425.
  62. Zhang C., Meckenstock R. U., Weng S., Wei G., Hubert C. R.J., Wang J. H., Dong X. Marine sediments harbor diverse archaea and bacteria with potential for anaerobic hydrocarbon degradation via fumarate addition // FEMS Microbiol. Ecol. 2021. V. 97. Art. fiab045.
  63. Zhou Z., Pan J., Wang F., Gu J. D., Li M. Bathyarchaeota: globally distributed metabolic generalists in anoxic environments // FEMS Microbiol. Rev. 2018. V. 42. P. 639–655.
  64. Zhou Z., Liu Y., Lloyd K. G., Pan J., Yang Y., Gu J. D., Li M. Genomic and transcriptomic insights into the ecology and metabolism of benthic archaeal cosmopolitan, Thermoprofundales (MBG-D archaea) // ISME J. 2019. V. 13. P. 885–901.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Дополнительные материалы
Скачать (555KB)
Метаданные
3. Рис. 1. Карта-схема расположения районов нефтепроявлений в оз. Байкал (а); схема района нефтепроявления напротив устья реки Бол. Зеленовская: ○ – место отбора проб; △ – место расположения нефтегазового сипа. Серой линией показано направление подводного каньона (б).

Скачать (1MB)
Метаданные
4. Рис. 2. Убыль н-алканов (а, б) и ПАУ (в, г) в накопительных культурах, содержащих подповерхностные и глубинные осадки, обогащенные гидрокарбонат-, сульфат-, нитрат- ионами и Fe(III).

Скачать (1MB)
Метаданные
5. Рис. 3. Динамика образования метана и этана в накопительных культурах, содержащих подповерхностные (а) и глубинные (б) осадки, обогащенных гидрокарбонат-ионом.

Скачать (496KB)
Метаданные
6. Рис. 4. Относительная доля последовательностей фрагментов гена 16S рРНК Bacteria, представленных на уровне филумов (а) и родов (б) в библиотеках из донных осадков и накопительных культур. Перечислены таксоны, составляющие >1% хотя бы в одной из библиотек.

Скачать (1MB)
Метаданные
7. Рис. 5. Относительная доля последовательностей фрагментов гена 16S рРНК Achaea, представленных на уровне филумов (а) и родов (б) в библиотеках из донных осадков и накопительных культур. Перечислены таксоны, составляющие >1% хотя бы в одной из библиотек.

Скачать (1MB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024