Особенности формирования биопленок микроорганизмами Listeria, Salmonella и Pseudomonas при различных температурах и роль их синергического взаимодействия при формировании биопленочного сообщества

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Образование биопленок на абиотических поверхностях в пищевом секторе является серьезной проблемой для общественного здравоохранения. Фактически, биопленки представляют собой постоянный источник патогенов, таких как Listeria monocytogenes и бактерии рода Salmonella sp. Способность к образованию поливидовых биопленок патогенами и микроорганизмами порчи представляет серьезную опасность при производстве безопасной продукции и является одной из причин устойчивой циркуляции микроорганизмов в условиях мясоперерабатывающих предприятий. В ходе работы 46 выделенных из объектов производственной среды и пищевых продуктов штаммов микроорганизмов были протестированы на способность к формированию биопленок при различных температурах. Проанализированные патогенные штаммы (Listeria monocytogenes, Salmonella sp.) и микроорганизмы порчи (Pseudomonas sp.) обладали адгезией на абиотической поверхности с последующим формированием стойкой биопленки. Низкая положительная температура не являлась ограничивающим фактором в способности образовывать биопленки. Через 24 ч инкубирования представители бактерий родов Listeria и Salmonella sp. формировали стойкие биопленки при (4°C). Показана способность формировать биопленки на различных абиотических поверхностях, представленных в мясной промышленности (кафель, стекло, пластик). Было изучено синергетическое взаимодействие представителей родов Listeria, Salmonella и Pseudomonas при формировании смешанных биопленок при 4°С. Комбинации патогенного микроорганизма и представителя рода Pseudomonas значительно отличались по интенсивности формирования биопленок по сравнению с комбинациями из двух патогенов. Это указывает на значимость этого вида в синергетическом взаимодействии среди микроорганизмов.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Ю. К. Юшина

Федеральный научный центр пищевых систем им. В.М. Горбатова РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: yu.yushina@fncps.ru
Россия, 109316, Москва

Е. В. Зайко

Федеральный научный центр пищевых систем им. В.М. Горбатова РАН

Email: yu.yushina@fncps.ru
Россия, 109316, Москва

М. А. Грудистова

Федеральный научный центр пищевых систем им. В.М. Горбатова РАН

Email: yu.yushina@fncps.ru
Россия, 109316, Москва

А. А. Семенова

Федеральный научный центр пищевых систем им. В.М. Горбатова РАН

Email: yu.yushina@fncps.ru
Россия, 109316, Москва

А. А. Махова

Федеральный научный центр пищевых систем им. В.М. Горбатова РАН

Email: yu.yushina@fncps.ru
Россия, 109316, Москва

Д. С. Батаева

Федеральный научный центр пищевых систем им. В.М. Горбатова РАН

Email: yu.yushina@fncps.ru
Россия, 109316, Москва

Е. В. Демкина

Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” РАН

Email: yu.yushina@fncps.ru

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского

Россия, 119071, Москва

Ю. А. Николаев

Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” РАН

Email: yu.yushina@fncps.ru

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского

Россия, 119071, Москва

Список литературы

  1. Alonso V. P.P., Harada A. M.M., Kabuki D. Y. Competitive and/or cooperative interactions of listeria monocytogenes with Bacillus cereus in dual-species biofilm formation // Front. Microbiol. 2020. V. 11. Art. 177. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.00177
  2. Bonsaglia E. C.R., Silva N. C.C., Fernades J. A., Araújo Júnior J. P., Tsunemi M. H., Rall V. L.M. Production of biofilm by Listeria monocytogenes in different materials and temperatures // Food Control. 2014. V. 35. P. 386–391. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2013.07.023
  3. Borges K. A., Furian Th.Q., Souza S. N., Menezes R., Tondo E. C., Salle C. T.P., Moraes H. L.S., Nascimento V. P. Biofilm formation capacity of Salmonella serotypes at different temperature conditions // Pesq. Vet. Bras. 2018. V. 38. https://doi.org/10.1590/1678-5150-PVB-4928
  4. Burmølle M., Ren D., Bjarnsholt T., Sørensen S. J. Interactions in multispecies biofilms: do they actually matter? // Trends Microbiol. 2014. V. 22. P. 84–91. https://doi.org/10.1016/j.tim.2013.12.004
  5. Burmølle M., Thomsen T. R., Fazli M., Dige I., Christensen L., Homøe P., Tvede M., Nyvad B., Tolker-Nielsen T., Givskov M., Moser C., Kirketerp-Møller K., Johansen H. K., Høiby N., Jensen P. Ø., Sørensen S. J., Bjarnsholt T. Biofilms in chronic infections ‒ a matter of opportunity ‒ monospecies biofilms in multispecies infections // FEMS Immunol. Med. Microbiol. 2010. V. 59. P. 324–336.
  6. Di Bonaventura G., Piccolomini R., Paludi D., D’Orio V., Vergara A., Conter M., Ianieri A. Influence of temperature on biofilm formation by Listeria monocytogenes on various food-contact surfaces: relationship with motility and cell surface hydrophobicity // J. Appl. Microbiol. 2008. V. 104. Р. 1552–1561.
  7. Di Ciccio P., Conter M., Zanardi E., Ghidini S., Vergara A., Paludi D., Festino A. R., Ianieri A. Listeria monocytogenes: biofilms in food processing // Ital. J. Food Sci. 2012. V. 24. Р. 203–213.
  8. Doijad S. P., Barbuddhe S. B., Garg S., Poharkar K. V., Kalorey D. R., Kurkure N. V., Rawool D. B., Chakraborty T. biofilm-forming abilities of Listeria monocytogenes serotypes isolated from different sources // PloS One. 2015. V. 10. Art. e0137046. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0137046
  9. Ferreira V., Wiedmann M., Teixeira P., Stasiewicz M. J. Listeria monocytogenes persistence in food-associated environments: epidemiology, strain characteristics, and implications for public health // J. Food Protect. 2014. V. 77. Р. 150–170. https://doi.org/10.4315/0362-028X.JFP-13-150
  10. González-Rivas F., Ripolles-Avila C., Fontecha-Umaña F., Ríos-Castillo A.G., Rodríguez-Jerez J.J. Biofilms in the spotlight: detection, quantification, and removal methods // Compr. Rev. Food Sci. Food Saf. 2018. V. 17. Р. 1261–1276. https://doi.org/10.1111/1541-4337.12378
  11. Heir E., Møretrø T., Simensen A., Langsrud S. Listeria monocytogenes strains show large variations in competitive growth in mixed culture biofilms and suspensions with bacteria from food processing environments // Int. J. Food Microbiol. 2018. V. 275. Р. 46–55.
  12. Høiby N., Bjarnsholt T., Givskov M., Molin S., Ciofu O. Antibiotic resistance of bacterial biofilms // Int. J. Antimicrob. Agents. 2010. V. 35. Р. 322–332.
  13. Jahid I. K., Ha S. A review of microbial biofilms of produce: future challenge to food safety // Food Sci. Biotechnol. 2012. V. 21. Р. 299–316. https://doi.org/10.1007/s10068-012-0041-1
  14. Kadam S. R., den Besten H. M., van der Veen S., Zwietering M. H., Moezelaar R., Abee T. Diversity assessment of Listeria monocytogenes biofilm formation: impact of growth condition, serotype and strain origin // Int. J. Food Microbiol. 2013. V. 165. P. 259–264. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2013.05.025
  15. Karki A. B., Ballard K., Harper C., Sheaff R. J., Fakhr M. K. Staphylococcus aureus enhances biofilm formation, aerotolerance, and survival of campylobacter strains isolated from retail meats // Sci. Rep. 2021. V. 11. Art. 13837. https://doi.org/10.1038/s41598-021-91743-w
  16. Lee B. H., Hébraud M., Bernardi T. Increased adhesion of Listeria monocytogenes strains to abiotic surfaces under cold stress // Front. Microbiol. 2017. V. 8. Art. 2221.
  17. Li Q., Liu L., Guo A., Zhang X., Liu W., Ruan Y. Formation of multispecies biofilms and their resistance to disinfectants in food processing environments: a review // J. Food Protect. 2021. V. 84. P. 2071–2083. https://doi.org/10.4315/JFP-21-071
  18. Lianou A., Koutsoumanis K. P. Strain variability of the biofilm-forming ability of Salmonella enterica under various environmental conditions // Int. J. Food Microbiol. 2012. V. 160. Р. 171–178.
  19. Lindsay D., Brözel V. S., Mostert J. F., von Holy A. Differential efficacy of a chlorine dioxide-containing sanitizer against single species and binary biofilms of a dairy-associated Bacillus cereus and a Pseudomonas fluorescens isolate // J. Appl. Microbiol. 2002. V. 92. P. 352–361. https://doi.org/10.1046/j.1365-2672.2002.01538.x
  20. Maes S., De Reu K., Van Weyenberg S., Lories B., Heyndrickx M., Steenackers H. Pseudomonas putida as a potential biocontrol agent against salmonella Java biofilm formation in the drinking water system of broiler houses // BMC Microbiol. 2020. V. 20. Art. 373.
  21. Margas E., Meneses N., Conde-Petit B., Dodd C. E., Holah J. Survival and death kinetics of Salmonella strains at low relative humidity, attached to stainless steel surfaces // Int. J. Food Microbiol. 2014. V. 187. P. 33–40. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2014.06.027
  22. Masák J., Čejková A., Schreiberová O., Rezanka T. Pseudomonas biofilms: possibilities of their control // FEMS Microbiol. Ecol. 2014. V. 89. Р. 1–14.
  23. Midelet G., Kobilinsky A., Carpentier B. Construction and analysis of fractional multifactorial designs to study attachment strength and transfer of Listeria monocytogenes from pure or mixed biofilms after contact with a solid model food // Appl. Environ. Microbiol. 2006. V. 72. Р. 2313–2321.
  24. Moltz A. G., Martin S. E. Formation of biofilms by Listeria monocytogenes under various growth conditions // J. Food Protect. 2005. V. 68. Р. 92–97.
  25. Norwood D. E., Gilmour A. The differential adherence capabilities of two Listeria monocytogenes strains in monoculture and multispecies biofilms as a function of temperature// Lett. Appl. Microbiol. 2001. V. 33. Р. 320–324.
  26. Parijs I., Steenackers H. P. Competitive inter-species interactions underlie the increased antimicrobial tolerance in multispecies brewery biofilms // ISME J. 2018. V. 12. P. 2061–2075. https://doi.org/10.1038/s41396-018-0146-5
  27. Pažin V., Jankuloski D., Kozačinski L., Dobranić V., Njari B., Cvrtila Ž., Lorenzo J. M., Zdolec N. Tracing of Listeria monocytogenes contamination routes in fermented sausage production chain by pulsed-field gel electrophoresis typing // Foods (Basel). 2018. V. 7. Art. 198. https://doi.org/10.3390/foods7120198
  28. Rodríguez-Campos D., Rodríguez-Melcón C., Alonso-Calleja C., Capita R. Persistent Listeria monocytogenes isolates from a poultry-processing facility form more biofilm but do not have a greater resistance to disinfectants than sporadic strains // Pathogens (Basel). 2019. V. 8. Art. 250. https://doi.org/10.3390/pathogens8040250
  29. Sadiq F. A., De Reu K., Burmølle M., Maes S., Heyndrickx M. Synergistic interactions in multispecies biofilm combinations of bacterial isolates recovered from diverse food processing industries // Front. Microbiol. 2023. V. 14. Art. 1159434.
  30. Stepanović S., Ćirković I., Mijač V., Švabić-Vlahović M. Influence of the incubation temperature, atmosphere and dynamic conditions on biofilm formation by Salmonella spp // Food Microbiol. 2003. V. 20. Р. 339‒343.
  31. Wicaksono W. A., Erschen S., Krause R., Müller H., Cernava T., Berg G. Enhanced survival of multi-species biofilms under stress is promoted by low-abundant but antimicrobial-resistant keystone species // J. Hazard. Mater. 2022. V. 422. Art. 126836. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2021.126836

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Формирование биопленок при температуре 37°C бактериями рода Listeria, циркулирующими в мясной промышленности: a – 24 ч инкубирования, b – 72 ч инкубирования; 1 – Listeria monocytogenes (L1), 2 – L. welshimeri (L2), 3 – L. monocytogenes (L3), 4 – L. monocytogenes (L4), 5 – L. monocytogenes (L5), 6 – L. monocytogenes (L6), 7 – L. monocytogenes (L7), 8 – L. monocytogenes (L8), 9 – L. monocytogenes (L9), 10 – L. monocytogenes (L10), 11 – L. welshimeri (L11), 12 – L. monocytogenes (L12), 13 – L. monocytogenes (L13), 14 – L. monocytogenes (L14), 15 – L. innocua (L15), 16 – контроль.

Скачать (37KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Формирование биопленок при температуре 37°C бактериями рода Salmonella, циркулирующими в мясной промышленности: а – 24 ч инкубирования, b – 48 ч инкубирования, с – 96 ч инкубирования; 1 – Salmonella sp. (S3), 2 – Salmonella sp. (S10), 3 – Salmonella sp. (S12), 4 – Salmonella sp. (S17), 5 – Salmonella sp. (S22), 6 – Salmonella sp. (S24), 7 – Salmonella sp. (S30), 8 – Salmonella sp. (S31), 9 – Salmonella sp. (S38), 10 – контроль.

Скачать (31KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Формирование биопленок при температуре 4°C бактериями рода Listeria, циркулирующими в мясной промышленности: a – 24 ч инкубирования, b – 48 ч инкубирования; 1 – Listeria monocytogenes (L1), 2 – L. welshimeri (L2), 3 – L. monocytogenes (L3), 4 – L. monocytogenes (L4), 5 – L. monocytogenes (L5), 6 – L. monocytogenes (L6), 7 – L. monocytogenes (L7), 8 – L. monocytogenes (L8), 9 – L. monocytogenes (L9), 10 – L. monocytogenes (L10), 11 – L. welshimeri (L11), 12 – L. monocytogenes (L12), 13 – L. monocytogenes (L13), 14 – L. monocytogenes (L14), 15 – L. innocua (L15), 16 – контроль.

Скачать (37KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Формирование биопленок при температуре 4°C бактериями рода Salmonella, циркулирующими в мясной промышленности: а – 24 ч инкубирования, b – 48 ч инкубирования, с – 96 ч инкубирования; 1 – Salmonella sp. (S3), 2 – Salmonella sp. (S10), 3 – Salmonella sp. (S12), 4 – Salmonella sp. (S17), 5 – Salmonella sp. (S22), 6 – Salmonella sp. (S24), 7 – Salmonella sp. (S30), 8 – Salmonella sp. (S31), 9 – Salmonella sp. (S38), 10 – контроль.

Скачать (27KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Формирование биопленок при температуре 4°C бактериями рода Pseudomonas, циркулирующими в мясной промышленности: а – 48 ч инкубирования, b – 72 ч инкубирования; 1 – Pseudomonas gessardii, 2 – P. azotoformans, 3 – P. mandell, 4 – P. marginalis, 5 – P. mendocina, 6 – P. mosselli, 7 – P. orientalis, 8 – P. proteolytica, 9 – P. putida, 10 – P. savastanoi spp, 11 – P. synxantha, 12 – P. tolaasii, 13 – P. aeruginosa, 14 – P. azotoformans, 15 – P. brenneri, 16 – P. fluorescens, 17 – P. fragi, 18 – P. fuscovaginae, 19 – P. gessardii, 20 – P. grimonti, 21 – P. koreensis, 22 – P. libanensis, 23 – контроль.

Скачать (47KB)
Метаданные
7. Рис. 6. Биопленки микроорганизмов на поверхности стекла, сформированные в течение 24 ч при 4°С. Флуоресцент ная микроскопия, краситель SYTO© 9. Масштабная линейка ‒ 50 мкм.

Скачать (20KB)
Метаданные
8. Рис. 7. Биопленки Listeria monocytogenes 12, сформированные на различных абиотических поверхностях в течение 24 ч при 4°С. Масштабная линейка ‒ 50 мкм.

Скачать (24KB)
Метаданные
9. Рис. 8. Синергетические взаимодействия при формировании биопленок трех видов штаммов при температуре 4°C: 1 – 24 ч инкубирования, 2 – 48 ч инкубирования; A – Pseudomonas tolaasii; B – Salmonella sp. (S31); C – Listeria monocytogenes (L12).

Скачать (34KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024