Сравнительная геномика утилизации углеводов у бактерий семейства Sphaerochaetaceae: эволюционное происхождение генов галактуронидазы и ненасыщенной рамногалактуронил-гидролазы

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Проведен сравнительный анализ белков деградации углеводов, закодированных в доступных в настоящее время геномных последовательностях бактерий семейства Sphaerochaetaceae, а именно Sphaerochaeta associata GLS2T, S. globosa BuddyT, S. pleomorpha GrapesT, S. halotolerans 4-11T, S. halotolerans 585, Sphaerochaeta sp. S2, Sphaerochaeta sp. PS и Parasphaerochaeta coccoides SPN1T. Геномы сферохет кодируют средний по размеру и по разнообразию набор белков, потенциально участвующих в деградации разных классов углеводов, в основном олигосахаридов. Все исследованные геномы кодируют гликозил-гидролазы семейств GH1, GH2, GH3, GH4, GH13, GH20, GH28, GH36, GH43, GH57, GH63, GH77, GH105 и карбогидратэстеразы семейств CE8 и CE9. У всех исследованных сферохет, за исключением P. coccoides SPN1T, в геномах закодировано много белков семейства GH31. У исследованных представителей Sphaerochaetaceae нет генов эндо-β-ацетилмурамидазы (лизоцима) семейства GH23, вовлеченной в процесс оборота пептидогликана. Однако геномы S. associata, S. globosa, Sphaerochaeta sp. PS и S. pleomorpha содержат ген экзо-β-ацетилмурамидазы (семейство GH171). Значительная часть генов, кодирующих ферменты деградации углеводов, имеет наиболее близкие гомологи среди представителей филумов Bacillota, Bacteroidota, Pseudomonadota. В геномах исследованных бактерий закодированы белки, которые потенциально могут участвовать в деградации пектина. Исследованы способность представителей Sphaerochaetaceae использовать для роста пектин, а также эволюционное происхождение генов, кодирующих потенциальные α-галактуронидазу (семейство GH4) и ненасыщенную глюкуронил/рамногалактуронил-гидролазу (семейство GH105), которые участвуют в деградации компонентов пектина.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

О. Ю. Трошина

ФИЦ “Пущинский научный центр биологических исследований РАН”

Автор, ответственный за переписку.
Email: oltro676@yandex.ru

Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина РАН

Россия, 142290, Пущино

Д. Г. Наумов

ФИЦ Биотехнологии РАН

Email: oltro676@yandex.ru

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского

Россия, 119071, Москва

В. И. Речкина

ФИЦ “Пущинский научный центр биологических исследований РАН”

Email: oltro676@yandex.ru

Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина РАН

Россия, 142290, Пущино

В. А. Щербакова

ФИЦ “Пущинский научный центр биологических исследований РАН”

Email: oltro676@yandex.ru

Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина РАН

Россия, 142290, Пущино

Список литературы

  1. Березина О. В., Лунина Н. А., Зверлов В. В., Наумов Д. Г., Либель В., Великодворская Г. А. Кластер генов Thermotoga neopolitana, участвующих в деградации крахмала и мальтодекстринов: молекулярная структура локуса // Мол. биология. 2003. Т. 37. С. 801‒809.
  2. Berezina O. V., Lunina N. A., Zverlov V. V., Naumoff D. G., Liebl W., Velikodvorskaya G. A. A cluster of Thermotoga neopolitana genes involved in the degradation of starch and maltodextrins: the molecular structure of the locus // Mol. Biol. (Moscow). 2003. V. 37. P. 678‒685.
  3. Кевбрин В. В., Заварзин Г. А. Влияние соединений серы на рост галофильной гомоацетатной бактерии Acetohalobium arabaticum // Микробиология. 1992. Т. 61. С. 812‒817.
  4. Kevbrin V. V., Zavarzin G. A. The effect of sulfur compounds on growth of halophilic homoacetic bacterium Acetohalobium arabaticum // Microbiology (Moscow). 1992. V. 61. P. 563‒571.
  5. Наумов Д. Г. Иерархическая классификация гликозил-гидролаз // Биохимия. 2011. Т. 76. С. 764‒780.
  6. Naumoff D. G. Hierarchical classification of glycoside hydrolases // Biochemistry (Moscow). 2011. V. 76. P. 622‒635.
  7. Abt B., Han C., Scheuner C., Lu M., Lapidus A.. Nolan M., Lucas S., Hammon N., Deshpande S., Cheng J.-F., Tapia R., Goodwin L. A., Pitluck S., Liolios K., Pagani I., Ivanova N., Mavromatis K., Mikhailova N., Huntemann M., Pati A., Chen A., Palaniappan K., Land M., Hauser L., Brambilla E.-M., Rohde M., Spring S., Gronow S., Goeker M., Woyke T., Bristow J., Eisen J. A., Markowitz V., Hugenholtz P., Kyrpides N. C., Klenk H.-P., Detter J. C. Complete genome sequence of the termite hindgut bacterium Spirochaeta coccoides type strain (SPN1(T)), reclassification in the genus Sphaerochaeta as Sphaerochaeta coccoides comb. nov and emendations of the family Spirochaetaceae and the genus Sphaerochaeta // Stand. Genom. Sci. 2012. V. 6. P. 194‒209.
  8. Arnold B. J., Huang I. T., Hanage W. P. Horizontal gene transfer and adaptive evolution in bacteria // Nat. Rev. Microbiol. 2022. V. 20. P. 206‒218.
  9. Bianchini G., Sánchez-Baracaldo P. TreeViewer: Flexible, modular software to visualise and manipulate phylogenetic trees // Ecol. Evol. 2024. V. 14. Art. e10873.
  10. Caro-Quintero A., Deng J., Auchtung J., Brettar I., Höfle M. G., Klappenbach J., Konstantinidis K. T. Unprecedented levels of horizontal gene transfer among spatially co-occurring Shewanella bacteria from the Baltic Sea // ISME J. 2011. V. 5. P. 131‒140.
  11. Caro-Quintero A., Ritalahti K. M., Cusick K. D., Löffler F. E., Konstantinidis K. T. The chimeric genome of Sphaerochaeta: nonspiral spirochetes that break with the prevalent dogma in spirochete biology // MBio. 2012. V. 3. Art. e00025-12.
  12. Chuvochina M., Mussig A. J., Chaumeil P. A., Skarshewski A., Rinke C., Parks D. H., Hugenholtz P. Proposal of names for 329 higher rank taxa defined in the Genome Taxonomy Database under two prokaryotic codes // FEMS Microbiol. Lett. 2023. V. 370. Art. fnad071.
  13. Drula E., Garron M. L., Dogan S., Lombard V., Henrissat B., Terrapon N. The carbohydrate-active enzyme database: functions and literature // Nucl. Acids Res. 2022. V. 50. P. D571‒D577.
  14. Frank K., Sippl M. J. High-performance signal peptide prediction based on sequence alignment techniques // Bioinformatics. 2008. V. 24. P. 2172–2176.
  15. Gharechahi J., Sarikhan S., Han J. L., Ding X. Z., Salekdeh G. H. Functional and phylogenetic analyses of camel rumen microbiota associated with different lignocellulosic substrates // NPJ Biofilms Microbiomes. 2022. V. 8. Art. 46.
  16. Gilchrist C. L., Booth T. J., van Wersch B., van Grieken L., Medema M. H., Chooi Y. H. cblaster: a remote search tool for rapid identification and visualization of homologous gene clusters // Bioinform. Adv. 2021. V. 1. Art. vbab016.
  17. Gilroy R., Leng J., Ravi A., Adriaenssens E. M., Oren A., Baker D., La Ragione R. M., Proudman C., Pallen M. J. Metagenomic investigation of the equine faecal microbiome reveals extensive taxonomic diversity // PeerJ. 2022. V. 10. Art. 13084.
  18. Gilroy R., Ravi A., Getino M., Pursley I., Horton D. L., Alikhan N. F., Baker D., Gharbi K., Hall N., Watson M., Adriaenssens E. M., Foster-Nyarko E., Jarju S., Secka A., Antonio M., Oren A., Chaudhuri R. R., La Ragione R., Hildebrand F., Pallen M. J. Extensive microbial diversity within the chicken gut microbiome revealed by metagenomics and culture // PeerJ. 2021. V. 9. Art. 10941.
  19. Grouzdev D. S., Bidzhieva S. K., Sokolova D. S., Tourova T. P., Patutina E. O., Poltaraus A. B., Nazina T. N. Draft genome sequence of a fermenting bacterium, “Sphaerochaeta halotolerans” 4-11(T), from a low-temperature petroleum reservoir in Russia // Microbiol. Res. Announc. 2018. V. 7. Art. e01345-18.
  20. Hall B. G., Pikis A., Thompson J. Evolution and biochemistry of family 4 glycosidases: implications for assigning enzyme function in sequence annotations // Mol. Biol. Evol. 2009. V. 26. P. 2487‒2497.
  21. Itoh T., Ochiai A., Mikami B., Hashimoto W., Murata K. A novel glycoside hydrolase family 105: the structure of family 105 unsaturated rhamnogalacturonyl hydrolase complexed with a disaccharide in comparison with family 88 enzyme complexed with the disaccharide // J. Mol. Biol. 2006. V. 360. P. 573‒585.
  22. Kanehisa M., Sato Y., Morishima K. BlastKOALA and GhostKOALA: KEGG tools for functional characterization of genome and metagenome sequences // J. Mol. Biol. 2016. V. 428. P. 726‒731.
  23. Keggi C., Doran-Peterson J. The homogalacturonan deconstruction system of Paenibacillus amylolyticus 27C64 requires no extracellular pectin methylesterase and has significant industrial potential // Appl. Environ. Microbiol. 2020. V. 86. Art. e02275-19.
  24. Keggi C., Doran-Peterson J. Paenibacillus amylolyticus 27C64 has a diverse set of carbohydrate-active enzymes and complete pectin deconstruction system // J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2019. V. 46. P. 1‒11.
  25. Klingl A., Pickl C., Flechsler J. Archaeal cell walls // Subcell Biochem. / Ed. Kuhn A. Springer Cham., 2019. V. 92. P. 471‒493. https://doi.org/10.1007/978-3-030-18768-2_14
  26. Morrison P. K., Newbold C. J. , Jones E., Worgan H. J., Grove-White D.H., Dugdale A. H., Barfoot C., Harris P. A., Argo C. M. The equine gastrointestinal microbiome: impacts of weight-loss // BMC Vet. Res. 2020. V. 16. P. 78.
  27. Müller M., Calvert M., Hottmann I., Kluj R. M., Teufel T., Balbuchta K., Engelbrecht A., Selim K. A., Xu Q., Borisova M., Titz A., Mayer C. The exo-β-N-acetylmuramidase NamZ from Bacillus subtilis is the founding member of a family of exo-lytic peptidoglycan hexosaminidases // J. Biol. Chem. 2021. V. 296. Art. 100519.
  28. Nazina T. N., Bidzhieva S. K., Grouzdev D. S., Löffler F. E. Sphaerochaeta // Bergey’s Manual of Systematics of Archaea and Bacteria / Eds. Trujillo M. E., Dedysh S., DeVos P., Hedlund B., Kämpfer P., Rainey F. A., Whitman W. B. John Wiley & Sons, Inc., in association with Bergey’s Manual Trust, 2021. P. 1‒13. https://doi.org/10.1002/9781118960608.gbm02038
  29. Nazina T. N., Bidzhieva S. K., Grouzdev D. S., Löffler F. E. Sphaerochaetaceae // Bergey’s Manual of Systematics of Archaea and Bacteria / Eds. Trujillo M. E., Dedysh S., DeVos P., Hedlund B., Kämpfer P., Rainey F. A., Whitman W. B. John Wiley & Sons, Inc., in association with Bergey’s Manual Trust, 2022. P. 1‒6. https://doi.org/10.1002/9781118960608.fbm00390
  30. Ndeh D., Rogowski A., Cartmell A., Luis A. S., Baslé A., Gray J., Venditto I., Briggs J., Zhang X., Labourel A., Terrapon N., Buffetto F., Nepogodiev S., Xiao Y., Field R. A., Zhu Y., O’Neil M.A., Urbanowicz B. R., York W. S., Davies G. J., Abbott D. W., Ralet M. C., Martens E. C., Henrissat B., Gilbert H. J. Complex pectin metabolism by gut bacteria reveals novel catalytic functions // Nature. 2017. V. 544. P. 65‒70.
  31. Nguyen P., Eshaque R., Garland B. A., Dang A., Suits M. D.L. Degradation of chondroitin sulfate A by a PUL-like operon in Tannerella forsythia // PLoS One. 2022. V. 17. Art. e0272904.
  32. O’Sullivan O., O’Callaghan J., Sangrador-Vegas A., McAuliffe O., Slattery L., Kaleta P., Callanan M., Fitzgeral G. F., Ross R. P., Beresford T. Comparative genomics of lactic acid bacteria reveals a niche-specific gene set // BMC Microbiol. 2009. V. 9. Art. 50.
  33. Ochman H., Lawrence J. G., Groisman E. A. Lateral gene transfer and the nature of bacterial innovation // Nature. 2000. V. 405. P. 299‒304.
  34. Tamura K., Stecher G., Kumar S. // MEGA11: Molecular Evolutionary Genetics Analysis Version 11. Mol. Biol. Evol. 2021. V. 38. P. 3022‒3027.
  35. Tang S., Xin Y., Ma Y., Xu X., Zhao S., Cao J. Screening of microbes associated with swine growth and fat deposition traits across the intestinal tract // Front. Microbiol. 2020. V. 11. Art. 586776.
  36. Thompson J., Pikis A., Rich J., Hall B. G., Withers S. G. α-Galacturonidase(s): a new class of family 4 glycoside hydrolases with strict specificity and a unique CHEV active site motif // FEBS Lett. 2013. V. 587. P. 799‒803.
  37. Troshina O., Oshurkova V., Suzina N., Machulin A., Ariskina E., Vinokurova N., Kopitsyn D., Novikov A., Shcherbakova V. Sphaerochaeta associata sp nov., a spherical spirochaete isolated from cultures of Methanosarcina mazei JL01 // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2015. V. 65. P. 4315‒4322.
  38. Troshina O. Y., Tepeeva A. N., Arzamastseva V. O., Whitman W. B., Varghese N. J., Shapiro N., Woyke T., Kyrpides N. C., Vasilenko O. V. Complete genome sequence of the type strain bacterium Sphaerochaeta associata GLS2T (VKM B-2742)T // J. Bioinform. Genom. 2024. V. 1. Art. 23. http://dx.doi.org/10.18454/jbg.2024.23.1
  39. Ulmer J. E., Vilén E. M., Namburi R. B., Benjdia A., Beneteau J., Malleron A., Bonnaffé D., Driguez P. A., Descroix K., Lassalle G., Le Narvor C., Sandström C., Spillmann D., Berteau O. Characterization of glycosaminoglycan (GAG) sulfatases from the human gut symbiont Bacteroides thetaiotaomicron reveals the first GAG-specific bacterial endosulfatase // J. Biol. Chem. 2014. V. 289. P. 24289‒24303.
  40. Zheng J., Ge Q., Yan Y., Zhang X., Huang L., Yin Y. dbCAN3: automated carbohydrate-active enzyme and substrate annotation // Nucl. Acids Res. 2023. V. 51. P. W115‒W121.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Дополнительные материалы
Скачать (782KB)
Метаданные
3. Рис. 1 (а, б). Филогенетическое древо белков семейства GH105 гликозил-гидролаз, закодированных в геномах Sphaerochaetaceae, построенное методом наибольшего правдоподобия: а ‒ рисунок отражает филогенетическое положение белка WP_244772448.1 из S. associata и его гомологов; анализ включал 94 аминокислотные последовательности; б ‒ рисунок отражает положение белков WP_244773341.1 , WP_244771860.1 , WP_244773955.1 из S. associata и их гомологов. Анализ включал 74 аминокислотные последовательности. Цветовые обозначения для крупных таксонов указаны на рисунке вверху слева. Белки с определенной ферментативной активностью, а именно d-4,5-ненасыщенная рамногалактуронил-гидролаза (WP_014906487.1, WP_003243366.1, WP_011109152.1) и d-4,5-ненасыщенная α-галактуронидаза (WP_008760990.1, WP_011107571.1, WP_123066362.1) обозначены. В точках ветвления указаны значения бутстрап-поддержки ≥50%. Масштаб указывает на количество замен на одно положение аминокислотной последовательности. Для упрощения отображения деревьев некоторые кластеры были схлопнуты в треугольники со сторонами, соответствующими средней длине ветвей в данном кластере. Количество последовательностей указано рядом с кластерами. Номера последовательностей и организмы в схлопнутых кластерах приведены в таблице S3 (по порядку сверху вниз) в приложении.

Скачать (581KB)
Метаданные
4. Рис. 2. Филогенетическое древо потенциальных α-галактуронидаз семейства GH4, закодированных в геномах Sphaerochaetaceae, построенное методом наибольшего правдоподобия. Анализ включал 67 белковых последовательностей. Значения бутстреп ≥50% указаны в точках ветвления. Масштабная линейка указывает на количество замен на одно положение аминокислотной последовательности. Цветовые обозначения для таксонов указаны на рисунке вверху слева. Белки с активностью α-галактуронидазы WP_003244472.1 и WP_012995698.1 обозначены. Для упрощения отображения деревьев некоторые кластеры были схлопнуты в треугольники со сторонами, соответствующими средней длине ветвей в данном кластере. Количество последовательностей указано рядом с кластерами. Номера последовательностей и организмы в схлопнутых кластерах приведены в таблице S3 в приложении.

Скачать (2MB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024