Особенности адаптации к холоду у психротолерантного микромицета Mucor flavus

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Для изучения механизмов защиты мембран и макромолекул клетки от холода исследовали состав осмолитов, мембранных липидов и их жирных кислот в погруженной культуре Mucor flavus в динамике роста при 20 и 4°С. Этот микромицет является психротолерантом, так как имеет широкий температурный диапазон роста (от 2 до 25°С) с оптимумом при 20°С. Mucor flavus отличается высокой скоростью роста (15 мм/сут при 20°С, 4 мм/сут при 0°С). При обеих температурах в составе мембранных липидов доминировали фосфатидные кислоты и фосфатидилэтаноламины, тогда как фосфатидилхолины являлись минорными компонентами. Основное различие в составе мембранных липидов ‒ втрое более низкое относительное содержание стеринов при 4°С. В процессе роста в оптимальных условиях снижалась доля фосфатидных кислот на фоне небольшого повышения долей стеринов, фосфатидилэтаноламинов и фосфатидилхолинов, тогда как при 4°С незначительно снижалась доля фосфатидных кислот, и повышалась доля фосфатидилхолинов. Состав жирных кислот фосфолипидов, где доминировали линолевая, олеиновая, линоленовая и пальмитиновая кислоты, в процессе роста при 20°С практически не изменялся. При 4°С снижалась доля пальмитиновой, и повышалась доля олеиновой кислоты, а также снижалась вдвое доля γ-линоленовой кислоты на фоне повышения доли α-линолевой. Однако эти изменения не приводили к существенному изменению степени ненасыщенности фосфолипидов, которая варьировала в диапазоне 1.5–1.6. В составе осмолитов цитозоля преобладали трегалоза и глюкоза, глицерин присутствовал в минорном количестве только при 4°С. В процессе роста, независимо от температуры, количество осмолитов достигало 3% от сухой массы, и доля трегалозы составляла 70%. При обеих температурах наблюдалось постоянство состава осмолитов, слабые изменения в составе мембранных липидов и их степени ненасыщенности, что, вероятно, способствует высокой скорости роста гриба в широком диапазоне температур.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

О. А. Данилова

Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: noitcelfer@mail.ru

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского

Россия, Москва

Е. А. Януцевич

Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” РАН

Email: noitcelfer@mail.ru

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского

Россия, Москва

Г. А. Кочкина

Федеральный исследовательский центр “Пущинский научный центр биологических исследований РАН”

Email: noitcelfer@mail.ru

Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина

Россия, Пущино

Н. В. Гроза

МИРЭА Российский технологический университет

Email: noitcelfer@mail.ru
Россия, Москва

В. М. Терешина

Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” РАН

Email: noitcelfer@mail.ru

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского

Россия, Москва

Список литературы

  1. Илиенц И. Р. Сообщества микромицетов пещер как источник штаммов для сельскохозяйственной и экологической биотехнологии: автореф. дис. ... канд. биол. наук: 03.02.08. Красноярский гос. аграр. ун-т. Красноярск, 2009. 19 с.
  2. Кочкина Г. А., Иванушкина Н. Е., Акимов В. Н., Гиличинский Д. А., Озерская С. М. Галопсихротолерантные грибы рода Geomyces из криопэгов и морских отложений Арктики // Микробиология. 2007. Т. 76. С. 39–47.
  3. Kochkina G. A., Ivanushkina N. E., Akimov V. N., Gilichinskii D. A., Ozerskaya S. M. Halo-and psychrotolerant Geomyces fungi from arctic cryopegs and marine deposits // Microbiology (Moscow). 2007. V. 76. P. 31–38. https://doi.org/10.1134/S0026261707010055
  4. Кочкина Г. А., Озерская С. М., Иванушкина Н. Е., Чигинева Н. И., Василенко О. В., Спирина Е. В., Гиличинский Д. А. Разнообразие грибов деятельного слоя Антарктиды // Микробиология. 2014. Т. 83. С. 236–244. https://doi.org/10.7868/S002636561402013X
  5. Kochkina G. A., Ozerskaya S. M., Ivanushkina N. E., Chigineva N. I., Vasilenko O. V., Spirina E. V., Gilichinskii D. A. Fungal diversity in the Antarctic active layer // Microbiology (Moscow). 2014. V. 83. P. 94–101. https://doi.org/10.1134/S002626171402012X
  6. Хижняк С. В. Микробные сообщества карстовых пещер Средней Сибири: автореф. дисс. ...докт. биол. наук: 03.00.16. Красноярский гос. аграр. ун-т. Красноярск, 2009. 32 с.
  7. Януцевич Е. А., Данилова О. А., Грум-Гржимайло О. А., Гроза Н. В., Терешина В. М. Адаптация ацидофильного гриба Sistotrema brinkmannii к рH фактору // Микробиология. 2023. Т. 92. С. 279–288. https://doi.org/10.31857/S0026365622600870
  8. Ianutsevich E. A., Danilova O. A., Grum-Grzhimailo O.A., Groza N. V., Tereshina V. M. Adaptation of the acidophilic fungus Sistotrema brinkmannii to the pH factor // Microbiology (Moscow). 2023. V. 92. P. 370–378. https://doi.org/10.1134/S0026261723600210
  9. Argüelles J.-C., Guirao-Abad J.P., Sánchez-Fresneda R. Trehalose: a crucial molecule in the physiology of fungi // Reference Module in Life Sciences. Encyclopedia of Microbiology (Fourth Edition). Elsevier, 2017. P. 486–494.
  10. Bharudin I., Abu Bakar M. F., Hashim N. H.F., Mat Isa M. N., Alias H., Firdaus-Raih M., Md Illias R., Najimudin N., Mahadi N. M., Abu Bakar F. D., Abdul Murad A. M. Unravelling the adaptation strategies employed by Glaciozyma antarctica PI12 on Antarctic sea ice // Mar. Environ. Res. 2018. V. 137. P. 169–176. https://doi.org/10.1016/j.marenvres.2018.03.007
  11. Bondarenko S. A., Ianutsevich E. A., Danilova O. A., Grum-Grzhimaylo A.A., Kotlova E. R., Kamzolkina O. V., Bilanenko E. N., Tereshina V. M. Membrane lipids and soluble sugars dynamics of the alkaliphilic fungus Sodiomyces tronii in response to ambient pH // Extremophiles. 2017. V. 21. P. 743–754. https://doi.org/10.1007/s00792-017-0940-4
  12. Boumann H. A., Gubbens J., Koorengevel M. C., Oh C.-S., Martin C. E., Heck A. J.R., Patton-Vogt J., Henry S. A., de Kruijff B., de Kroon A. I.P.M. Depletion of phosphatidylcholine in yeast induces shortening and increased saturation of the lipid acyl chains: evidence for regulation of intrinsic membrane curvature in a Eukaryote // Mol. Biol. Cell. 2006. V. 17. P. 1006–1017. https://doi.org/10.1091/mbc.e05-04-0344
  13. Brink-Van Der Laan E. Van Den, Antoinette Killian J., de Kruijff B. Nonbilayer lipids affect peripheral and integral membrane proteins via changes in the lateral pressure profile // Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2004. V. 1666. P. 275–288. https://doi.org/10.1016/j.bbamem.2004.06.010
  14. Brobst K. M. Gas-liquid chromatography of trimethylsilyl derivatives: analysis of corn syrup // General carbohydrate method / Eds. Whistler R. L., BeMiller J. N. New York‒London: Academic Press, 1972. P. 3–8.
  15. Casanueva A., Tuffin M., Cary C., Cowan D. A. Molecular adaptations to psychrophily: the impact of “omic” technologies // Trends Microbiol. 2010. V. 18. P. 374–381.
  16. Cassaro A., Pacelli C., Aureli L., Catanzaro I., Leo P., Onofri S. Antarctica as a reservoir of planetary analogue environments // Extremophiles. 2021. V. 25. P. 437–458. https://doi.org/10.1007/s00792-021-01245-w
  17. Cavicchioli R. Cold-adapted archaea // Nat. Rev. Microbiol. 2006. V. 4. P. 331–343. https://doi.org/10.1038/nrmicro1390
  18. Coker J. A. Recent advances in understanding extremophiles // F1000Research. 2019. V. 8. P. 1917. https://doi.org/10.12688/f1000research.20765.1
  19. Danilova O. A., Ianutsevich E. A., Bondarenko S. A., Antropova A. B., Tereshina V. M. Membrane lipids and osmolytes composition of xerohalophilic fungus Aspergillus penicillioides during growth on high NaCl and glycerol media // Microbiology (Moscow). 2022. V. 91. P. 503–513. https://doi.org/10.1134/S0026261722601373
  20. Dawaliby R., Trubbia C., Delporte C., Noyon C., Ruysschaert J. M., van Antwerpen P., Govaerts C. Phosphatidylethanolamine is a key regulator of membrane fluidity in eukaryotic cells // J. Biol. Chem. 2016. V. 291. P. 3658–3667. https://doi.org/10.1074/jbc.M115.706523
  21. Elbein A. D., Pan Y. T., Pastuszak I., Carroll D. New insights on trehalose: a multifunctional molecule. // Glycobiology. 2003. V. 13. P. 17R–27R. https://doi.org/10.1093/glycob/cwg047
  22. Feller G., Gerday C. Psychrophilic enzymes: hot topics in cold adaptation // Nat. Rev. Microbiol. 2003. V. 1. P. 200–208. https://doi.org/10.1038/nrmicro773
  23. Frolov V. A., Shnyrova A. V., Zimmerberg J. Lipid polymorphisms and membrane shape // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2011. V. 3. Art. a004747. https://doi.org/10.1101/cshperspect.a004747
  24. Garton G. A., Goodwin T. W., Lijinsky W. Studies in carotenogenesis. 1. General conditions governing β-carotene synthesis by the fungus Phycomyces blakesleeanus Burgeff // Biochem. J. 1951. V. 48. P. 154–163. https://doi.org/10.1042/bj0480154
  25. Gostinčar C., Gunde-Cimerman N. Overview of oxidative stress response genes in selected halophilic fungi // Genes (Basel). 2018. V. 9. Art. 143. https://doi.org/10.3390/genes9030143
  26. Hayashi M., Maeda T. Activation of the HOG pathway upon cold stress in Saccharomyces cerevisiae // J. Biochem. 2006. V. 139. P. 797–803. https://doi.org/10.1093/jb/mvj089
  27. Hoshino T., Matsumoto N. Cryophilic fungi to denote fungi in the cryosphere // Fungal Biol. Rev. 2012. V. 26. P. 102–105. https://doi.org/10.1016/j.fbr.2012.08.003
  28. Ianutsevich E. A., Danilova O. A., Groza N. V., Kotlova E. R., Tereshina V. M. Heat shock response of thermophilic fungi: membrane lipids and soluble carbohydrates under elevated temperatures // Microbiology (Reading). 2016. V. 162. P. 989–999. https://doi.org/10.1099/mic.0.000279
  29. Ianutsevich E. A., Danilova O. A., Bondarenko S. A., Tereshina V. M. Membrane lipid and osmolyte readjustment in the alkaliphilic micromycete Sodiomyces tronii under cold, heat and osmotic shocks // Microbiology (SGM). 2021. V. 167. № 11. P. 1–8. https://doi.org/10.1099/mic.0.001112
  30. Ianutsevich E. A., Danilova O. A., Antropova A. B., Tereshina V. M. Acquired thermotolerance, membrane lipids and osmolytes profiles of xerohalophilic fungus Aspergillus penicillioides under heat shock. // Fungal Biol. 2023a. V. 127. P. 909–917. https://doi.org/10.1016/j.funbio.2023.01.002
  31. Ianutsevich E. A., Danilova O. A., Grum-Grzhimaylo O.A., Tereshina V. M. The role of osmolytes and membrane lipids in the adaptation of acidophilic fungi // Microorganisms. 2023b. V. 11. Art. 1733. https://doi.org/10.3390/microorganisms11071733
  32. Ibrar M., Ullah M. W., Manan S., Farooq U., Rafiq M., Hasan F. Fungi from the extremes of life: an untapped treasure for bioactive compounds // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2020. V. 104. P. 2777–2801. https://doi.org/10.1007/s00253-020-10399-0
  33. Inouye M., Phadtare S. Cold-shock response and adaptation to near-freezing temperature in cold-adapted yeasts // Cold-adapted yeasts: biodiversity, adaptation strategies and biotechnological significance / Eds. P. Buzzini, R. Margesin. Springer, 2014. https://doi.org/10.1126/stke.2372004pe26
  34. Iturriaga G., Suárez R., Nova-Franco B. Trehalose metabolism: from osmoprotection to signaling // Int. J. Mol. Sci. 2009. V. 10. P. 3793–3810. https://doi.org/10.3390/ijms10093793
  35. Jennings D. H. Polyol metabolism in Fungi // Advances in microbial physiology / Eds. Rose A. H., D. W. Tempest: Academic Press, 1985. P. 149–193.
  36. Kahraman M., Sevim G., Bor M. The role of proline, glycinebetaine, and trehalose in stress-responsive gene expression // Osmoprotectant-mediated abiotic stress tolerance in plants / Eds. Hossain M. et al. Cham: Springer International Publishing, 2019. P. 241–256.
  37. Kooijman E. E., Chupin V., de Kruijff B., Burger K. N.J. Modulation of membrane curvature by phosphatidic acid and lysophosphatidic acid // Traffic. 2003. V. 4. P. 162–174. https://doi.org/10.1034/j.1600-0854.2003.00086.x
  38. Kosar F., Akram N. A., Sadiq M., Al-Qurainy F., Ashraf M. Trehalose: a key organic osmolyte effectively involved in plant abiotic stress tolerance // J. Plant Growth Regul. 2019. V. 38. P. 606–618. https://doi.org/10.1007/s00344-018-9876-x
  39. Marchetta A., Papale M., Rappazzo A. C., Rizzo C., Camacho A., Rochera C., Azzaro M., Urzì C., Lo Giudice A., De Leo F. A deep insight into the diversity of microfungal communities in Arctic and Antarctic lakes // J. Fungi. 2023. V. 9. Art. 1095. https://doi.org/10.3390/jof9111095
  40. McMahon H.T., Gallop J. L. Membrane curvature and mechanisms of dynamic cell membrane remodelling // Nature. 2005. V. 438. P. 590–596. https://doi.org/10.1038/nature04396
  41. Morita R. Y. Psychrophilic bacteria // Bacteriol. Rev. 1975. V. 39. P. 144–167. https://doi.org/10.1128/mmbr.39.2.144-167.1975
  42. Pudasaini S., Wilson J., Ji M., van Dorst J., Snape I., Palmer A. S., Burns B. P., Ferrari B. C. Microbial diversity of Browning Peninsula, Eastern Antarctica revealed using molecular and cultivation methods // Front. Microbiol. 2017. V. 8. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.00591
  43. Redón M., Borrull A., López M., Salvadó Z., Cordero R., Mas A., Guillamón J. M., Rozès N. Effect of low temperature upon vitality of Saccharomyces cerevisiae phospholipid mutants // Yeast. 2012. V. 29. P. 443–452. https://doi.org/10.1002/yea.2924
  44. Renne M. F., de Kroon A. I.P.M. The role of phospholipid molecular species in determining the physical properties of yeast membranes // FEBS Lett. 2018. V. 592. P. 1330–1345. https://doi.org/10.1002/1873-3468.12944
  45. Řezanka T., Kolouchová I., Sigler K. Lipidomic analysis of psychrophilic yeasts cultivated at different temperatures // Biochim. Biophys. Acta Mol. Cell Biol. Lipids. 2016. V. 1861. P. 1634–1642. https://doi.org/10.1016/j.bbalip.2016.07.005
  46. Sahara T., Goda T., Ohgiya S. Comprehensive expression analysis of time-dependent genetic responses in yeast cells to low temperature // J. Biol. Chem. 2002. V. 277. P. 50015–50021. https://doi.org/10.1074/jbc.M209258200
  47. Smith S. E., Read D. Mycorrhizal symbiosis. Academic Press, 2008. 3rd edn. 787 p.
  48. Su Y., Jiang X., Wu W., Wang M., Imran Hamid M., Xiang M., Liu X. Genomic, transcriptomic, and proteomic analysis provide insights into the cold adaptation mechanism of the obligate psychrophilic fungus Mrakia psychrophila // G3 Genes| Genomes| Genetics. 2016. V. 6. P. 3603–3613. https://doi.org/10.1534/g3.116.033308
  49. Tapia H., Koshland D. E. Trehalose is a versatile and long-lived chaperone for desiccation tolerance // Curr. Biol. 2014. V. 24. P. 2758–2766. https://doi.org/10.1016/j.cub.2014.10.005
  50. Tiwari S., Thakur R., Shankar J. Role of Heat-Shock Proteins in Cellular Function and in the Biology of Fungi // Biotechnol. Res. Int. 2015. V. 2015. P. 1–11. https://doi.org/10.1155/2015/132635
  51. Vigh L., Escribá P. V., Sonnleitner A., Sonnleitner M., Piotto S., Maresca B., Horváth I., Harwood J. L. The significance of lipid composition for membrane activity: new concepts and ways of assessing function // Prog. Lipid Res. 2005. V. 44. P. 303–344. https://doi.org/10.1016/j.plipres.2005.08.001
  52. Wang M., Jiang X., Wu W., Hao Y., Su Y., Cai L., Xiang M., Liu X. Psychrophilic fungi from the world’s roof // Persoonia. 2015. V. 34. P. 100–112. https://doi.org/10.3767/003158515X685878
  53. Wang M., Tian J., Xiang M., Liu X. Living strategy of cold-adapted fungi with the reference to several representative species // Mycology. 2017. V. 8. P. 178–188. https://doi.org/10.1080/21501203.2017.1370429
  54. Watson K., Arthur H., Shipton W. A. Leucosporidium yeasts: obligate psychrophiles which alter membrane-lipid and cytochrome composition with temperature. // J. Gen. Microbiol. 1976. V. 97. P. 11–18. https://doi.org/10.1099/00221287-97-1-11
  55. Wei X., Zhang M., Chi Z., Liu G.-L., Chi Z.-M. Genome-wide editing provides insights into role of unsaturated fatty acids in low temperature growth of the psychrotrophic yeast Metschnikowia bicuspidata var. australis W7-5 // Mar. Biotechnol. 2023. V. 25. P. 70–82. https://doi.org/10.1007/s10126-022-10182-4
  56. Weinstein R. N., Montiel P. O., Johnstone K. Influence of growth temperature on lipid and soluble carbohydrate synthesis by fungi isolated from fellfield soil in the maritime Antarctic // Mycologia. 2000. V. 92. P. 222‒229. https://doi.org/10.2307/3761554
  57. Yusof N. A., Hashim N. H.F., Bharudin I. Cold adaptation strategies and the potential of psychrophilic enzymes from the antarctic yeast, Glaciozyma antarctica pi12 // J. Fungi. 2021. V. 7. Art. 528. https://doi.org/10.3390/jof7070528

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Скорость роста M. flavus в зависимости от температуры.

Скачать (58KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Состав углеводов и полиолов цитозоля в динамике роста M. flavus при 20°С (а) и 4°С (б). (а): 1 ‒ 1 сут, 2 ‒ 2 сут, 3 ‒ 3 сут, 4 ‒ 4 сут; (б): 1 ‒ 4 сут, 2 ‒ 7 сут, 3 ‒ 10 сут, 4 ‒ 15 сут; СБ – сухая биомасса.

Скачать (183KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Количество мембранных и запасных липидов гриба при 20°С (а) и 4°С (б): 1 ‒ мембранные липиды, 2 ‒ запасные липиды.

Скачать (243KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Состав мембранных липидов в динамике роста M. flavus при 20°С. ФЭ ‒ фосфатидилэтаноламины, ФХ ‒ фосфатидилхолины, КЛ ‒ кардиолипины, ФК ‒ фосфатидные кислоты, ФС ‒ фосфатидилсерины, ФИ ‒ фосфатидилинозиты, ЛФЭ ‒ лизофосфатидилэтаноламины, ЛФХ ‒ лизофосфатидилхолины, СЛ ‒ сфинголипиды. 1 ‒ 1 сут, 2 ‒ 2 сут, 3 ‒ 3 сут, 4 ‒ 4 сут.

Скачать (139KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Состав мембранных липидов в динамике роста M. flavus при 4°C. ФЭ ‒ фосфатидилэтаноламины, ФХ ‒ фосфатидилхолины, КЛ ‒ кардиолипины, ФК ‒ фосфатидные кислоты, ФС ‒ фосфатидилсерины, ФИ ‒ фосфатидилинозиты, ЛФЭ ‒ лизофосфатидилэтаноламины, ЛФХ ‒ лизофосфатидилхолины, СЛ ‒ сфинголипиды. 1 ‒ 4 сут, 2 ‒ 7 сут, 3 ‒ 10 сут, 4 ‒ 15 сут.

Скачать (139KB)
Метаданные
7. Рис. 6. Жирнокислотный состав мембранных липидов (а) и их степень ненасыщенности (б) в динамике роста M. flavus при 20°С. 1 ‒ 1 сут, 2 ‒ 2 сут, 3 ‒ 3 сут, 4 ‒ 4 сут.

Скачать (207KB)
Метаданные
8. Рис. 7. Жирнокислотный состав мембранных липидов (а) и их степень ненасыщенности (б) в динамике роста M. flavus при 4°C. 1 ‒ 4 сут, 2 ‒ 7 сут, 3 ‒ 10 сут, 4 ‒ 15 сут.

Скачать (212KB)
Метаданные
9. Рис. 8. Состав запасных липидов в динамике роста M. flavus при 20°С (а) и при 4°C (б). МАГ ‒ моноацилглицериды, ДАГ ‒ диацилглицериды, ТАГ ‒ триацилглицериды, СЖК ‒ свободные жирные кислоты, Y ‒ неидентифицированные липид. (а): 1 ‒ 1 сут, 2 ‒ 2 сут, 3 ‒ 3 сут, 4 ‒ 4 сут; (б): 1 ‒ 4 сут, 2 ‒ 7 сут, 3 ‒ 10 сут, 4 ‒ 15 сут.

Скачать (197KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024