Симбиотические бактерии Serratia liquefaciens усиливают развитие бактериоза, вызванного Bacillus thuringiensis, у личинок колорадского жука за счет защелачивания pH в среднем кишечнике

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Инвазия патогенов сопровождается конкурентными взаимодействиями между патогенами и микробиотой, исключением ниши в кишечнике для патогена и индукцией иммунных процессов в организме хозяина. Эти процессы сопровождаются накоплением вторичных метаболитов микробиоты, что может изменять физико-химические характеристики кишечника хозяина, что, в свою очередь, может влиять на скорость развития бактериальных инфекций, в том числе вторичных. Проведенные исследования показали, что в первые 24 часа in vitro и in vivo взаимодействие Bacillus thuringiensis (Bt) и симбиотических бактерий Serratia liquefaciens приводит к защелачиванию условий среды, как в культуральной жидкости, так и в содержимом кишечника колорадского жука Leptinotarsa decemlineata. Совместное использование бактерий S. liquefaciens и Bt приводило к 83% гибели личинок колорадского жука уже через 48 ч после воздействия, что было в 8.3 раза выше смертности особей от Bt инфекции, не превысившей 10%. Аналогичные синергические эффекты гибели особей зарегистрированы при скармливании личинкам колорадского жука корма, обработанного Bt и пептидной фракцией метаболитов S. liquefaciens. Не исключено, что при инвазии патогенов в условиях кишечного сообщества микроорганизмов может происходить увеличение синтеза метаболитов и выделение в окружающую среду ингибиторов, которые отвечают за активацию эндотоксинов Bt (Cry – токсинов).

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

А. С. Артемченко

Институт систематики и экологии животных СО РАН; Новосибирский государственный университет

Email: ovp0408@yandex.ru
Россия, Новосибирск, 630091; Новосибирск, 630090

Т. Н. Клементьева

Институт систематики и экологии животных СО РАН

Email: ovp0408@yandex.ru
Россия, Новосибирск, 630091

В. П. Ходырев

Институт систематики и экологии животных СО РАН

Email: ovp0408@yandex.ru
Россия, Новосибирск, 630091

В. Н. Ситников

Ставропольский государственный аграрный университет

Email: ovp0408@yandex.ru
Россия, Ставрополь, 355035

В. В. Глупов

Институт систематики и экологии животных СО РАН

Email: ovp0408@yandex.ru
Россия, Новосибирск, 630091

О. В. Поленогова

Институт систематики и экологии животных СО РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: ovp0408@yandex.ru
Россия, Новосибирск, 630091

Список литературы

  1. Akiba Y., Sekijima,Y., Aizawa K., Fujiyoshi N. Microbial ecological studies on Bacillus thuringiensis III. Effect of pH on the growth of Bacillus thuringiensis in soil extracts // Jpn. J. Appl. Entomol. Zool. 1979. V. 23. P. 220–223. https://doi.org/10.1303/jjaez.23.220
  2. Alyokhin A. Y., Chen H., Udalov M., Benkovskaya G., Lindstrom L. Evolutionary considerations in potato pest management // Insect pests of potato: global perspectives on biology and management / Eds. Giordanengo P., Vincent C., Alyokhin A. Oxford, UK: Academic Press, 2013. P. 543–571. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-386895-4.00019-3
  3. Arzumanov E. N. Effect of pH on the growth of Bacillus thuringiensis // Mikrobiologiia. 1979. V. 48. P. 65–69.
  4. Bradford M. M. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding // Anal. Biochem. 1976. V. 72. P. 248–254. https://doi.org/10.1016/0003-2697(76)90527-3
  5. Bravo A., Gill S. S., Soberon M. Mode of action of Bacillus thuringiensis Cry and Cyt toxins and their potential for insect control // Toxicon. 2007. V. 49. P. 423–435. https://doi.org/10.1016/j.toxicon.2006.11.022
  6. Broderick N. A., Raffa K. F., Handelsman J. Midgut bacteria required for Bacillus thuringiensis insecticidal activity // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. P. 15196–15199. https://doi.org/10.1073/pnas.0604865103
  7. Broderick N. A., Robinson C. J., McMahon M.D., Holt J., Handelsman J., Raffa K. F. Contributions of gut bacteria to Bacillus thuringiensis-induced mortality vary across a range of Lepidoptera // BMC Biology. 2009. V. 7. P. 1–9. https://doi.org/10.1186/1741-7007-7-11
  8. Caccia S., Di Lelio I., La Storia A., Marinelli A., Varricchio P., Franzetti E., Banyuls N., Tettamanti G., Casartelli M., Giordana B., Ferré J., Gigliotti S., Ercolini D., Pennacchio F. Midgut microbiota and host immunocompetence underlie Bacillus thuringiensis killing mechanism // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2016. V. 113. P. 9486–9491. https://doi.org/10.1073/pnas.1521741113
  9. Chowdhury N., Hazarika D. J., Goswami G., Sarmah U., Borah S., Boro R. C., Barooah M. Acid tolerant bacterium Bacillus amyloliquefaciens MBNC retains biocontrol efficiency against fungal phytopathogens in low pH // Arch. Microbiol. 2022. V. 204. Art. 124. https://doi.org/10.1007/s00203-021-02741-5
  10. Chung S. H., Scully E. D., Peiffer M., Geib S. M., Rosa C., Hoover K., Felton G. W. Host plant species determines symbiotic bacterial community mediating suppression of plant defenses // Sci. Rep. 2017. V. 7. Art. 39690. https://doi.org/10.1038/srep39690
  11. Dawson R. M.C., Elliott D. C., Elliot W. H., Jones K. M. (Eds.). Data for Biochemical Research. London: Oxford University Press, 1969. P. 670. ISBN-10: 0198553382. ISBN-13: 978-0198553380.
  12. Dias S., Sagardoy M. A. Influence of pH on the toxicity and survival of total cells and spores of Bacillus thuringiensis // Rev. Argent. Microbiol. 1998. V. 30. P. 122–129.
  13. Eida A. A., Bougouffa S., L’Haridon F., Alam I., Weisskopf L., Bajic V. B., Saad M. M., Hirt H. Genome insights of the plant-growth promoting bacterium Cronobacter muytjensii JZ38 with volatile-mediated antagonistic activity against Phytophthora infestans // Front. Microbiol. 2020. V. 11. Art. 369. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.00369
  14. Gayatri Priya N., Ojha A., Kajla M. R., Raj A., Rajagopal R. Host plant induced variation in gut bacteria of Helicoverpa armigera // PloS One. 2012. V. 7. Art. e30768. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0030768
  15. Göldel B., Lemic D., Bažok R. Alternatives to synthetic insecticides in the control of the Colorado potato beetle (Leptinotarsa decemlineata Say) and their environmental benefits // Agriculture. 2020. V. 10. Art. 611. https://doi.org/10.3390/agriculture10120611
  16. Green E. R., Mecsas J. Bacterial secretion systems: an overview // Virulence Mechanisms of Bacterial Pathogens / Eds. Kudva I. T., Cornick N. A., Plummer P. J., Zhang Q., Nicholson T. L., Bannantine J. P., Bellaire B. H. USA: ASM Press, 2016. P. 213–239. https://doi.org/10.1128/9781555819286.ch8
  17. Grimont F., Grimont P. A. The genus Serratia // Prokaryotes / Eds. Dworkin M., Falkow S., Rosenberg E., Schleifer K. H., Stackebrandt E. New York: Springer, 2006. https://doi.org/10.1007/0-387-30746-X_11
  18. Gupta U., Dey P. Rise of the guardians: gut microbial maneuvers in bacterial infections // Life Sci. 2023. V. 330. Art. 121993. https://doi.org/10.1016/j.lfs.2023.121993
  19. Höfte H., Whiteley H. R. Insecticidal crystal proteins of Bacillus thuringiensis // Microbiol. Rev. 1989. V. 53. P. 242–255. https://doi.org/10.1128/mr.53.2.242-255.1989
  20. Kamada N., Chen G. Y., Inohara N., Núñez G. Control of pathogens and pathobionts by the gut microbiota // Nat. Immunol. 2013. V. 14. P. 685–690. https://doi.org/10.1038/ni.2608
  21. Keswani C., Singh H. B., García-Estrada C., Caradus J., He Y. W., Mezaache-Aichour S., Borris R. Sansinenea E. Antimicrobial secondary metabolites from agriculturally important bacteria as next-generation pesticides // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2020. V. 104. P. 1013–1034. https://doi.org/10.1007/s00253-019-10300-8
  22. Koller C. N., Bauer L. S., Hollingworth R. M. Characterization of the pH-mediated solubility of Bacillus thuringiensis var. san diego native δ-endotoxin crystals // Biochem. Biophys. Res. Commun. 1992. V. 184. P. 692–699. https://doi.org/10.1016/0006-291x(92)90645-2
  23. Li S., De Mandal S., Xu X., Jin F. The tripartite interaction of host immunity–Bacillus thuringiensis infection–gut microbiota // Toxins. 2020. V. 12. Art. 514. https://doi.org/10.3390/toxins12080514
  24. Maal K. B., Emtiazi G., Nahvi I. Increasing the alkaline protease activity of Bacillus cereus and Bacillus polymyxa simultaneously with the start of sporulation phase as a defense mechanism // Afr. J. Biotechnol. 2011. V. 10. P. 3894–3901. https://doi.org/10.5897/AJB10.774
  25. Mai A. G.M. Serratia a novel source of secondary metabolites // Adv. Biotechnol. Microbiol. 2018. V. 11. P. 83–87. https://doi.org/10.19080/AIBM.2018.11.555814
  26. Malovichko Y. V., Nizhnikov A. A., Antonets K. S. Repertoire of the Bacillus thuringiensis virulence factors unrelated to major classes of protein toxins and its role in specificity of host-pathogen interactions // Toxins. 2019. V. 11. Art. 347. https://doi.org/10.3390/toxins11060347
  27. Melo A. L.A., Soccol V. T., Soccol C. R. Bacillus thuringiensis: mechanism of action, resistance, and new applications: a review // Crit. Rev. Biotechnol. 2016. V. 36. P. 317–326. https://doi.org/10.3109/07388551.2014.960793
  28. Michaud D., Bernier-Vadnais N., Overney S., Yelle S. Constitutive expression of digestive cysteine proteinase forms during development of the Colorado potato beetle, Leptinotarsa decemlineata Say (Coleoptera: Chrysomelidae) // Insect Biochem. Mol. Biol. 1995. V. 25. P. 1041–1048. https://doi.org/10.1016/0965-1748(95)00044-V
  29. Muratoglu H., Demirbag Z., Sezen K. The first investigation of the diversity of bacteria associated with Leptinotarsa decemlineata (Coleoptera: Chrysomelidae) // Biologia. 2011. V. 66. P. 288–293. https://doi.org/10.2478/s11756-011-0021-6
  30. Obeidat M., Khyami-Horani H., Al-Momani F. Toxicity of Bacillus thuringiensis β-exotoxins and δ-endotoxins to Drosophila melanogaster, Ephestia kuhniella and human erythrocytes // Afr. J. Biotechnol. 2012. V. 11. P. 10504–10512. https://doi.org/10.5897/AJB11.2260
  31. Palma L., Muñoz D., Berry C., Murillo J., Caballero P. Bacillus thuringiensis toxins: an overview of their biocidal activity // Toxins. 2014. V. 6. P. 3296–3325. https://doi.org/10.3390/toxins6123296
  32. Polenogova O. V., Noskov Y. A., Yaroslavtseva O. N., Kryukova N. A., Alikina T., Klementeva T. N., Andrejeva J., Khodyrev V. P., Kabilov M. R., Kryukov V. Y., Glupov V. V. Influence of Bacillus thuringiensis and avermectins on gut physiology and microbiota in Colorado potato beetle: impact of enterobacteria on susceptibility to insecticides // PLoS One. 2021. V. 16. Art. e0248704. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0248704
  33. Polenogova O. V., Noskov Y. A., Artemchenko A. S., Zhangissina S., Klementeva T. N., Yaroslavtseva O. N., Khodyrev V. P., Kruykova N. A., Glupov V. V. Citrobacter freundii, a natural associate of the Colorado potato beetle, increases larval susceptibility to Bacillus thuringiensis // Pest. Manag. Sci. 2022. V. 78. P. 3823–3835. https://doi.org/10.1002/ps.6856
  34. Robertson J. L., Preisler H. K. Pesticide bioassays with arthropods. Boca Raton: CRC, 1992. https://doi.org/10.1201/9781315373775
  35. Sablon L., Haubruge E., Verheggen F. J. Consumption of immature stages of Colorado potato beetle by Chrysoperla carnea (Neuroptera: Chrysopidae) larvae in the laboratory // Am. J. Potato Res. 2013. V. 90. P. 51–57. https://doi.org/10.1007/s12230-012-9275-y
  36. Sánchez-Clemente R., Igeño M., Población A. G., Guijo M. I., Merchán F., Blasco R. Study of pH changes in media during bacterial growth of several environmental strains // Proceedings. 2018. V. 2. Art. 1297. https://doi.org/10.3390/PROCEEDINGS2201297
  37. Tran P., Lander S. M., Prindle A. Active pH regulation facilitates Bacillus subtilis biofilm development in a minimally buffered environment // mBio. 2024. V. 15. Art. e0338723. https://doi.org/10.1128/mbio.03387-23
  38. Waites W., Kay D., Dawes I., Wood D., Warren S. C., Mandelstam J. Sporulation in Bacillus subtilis. Correlation of biochemical events with morphological changes in asporogenous mutants // Biochem. J. 1970. V. 118. P. 667–676. https://doi.org/10.1042/BJ1180667
  39. Weiss B. L. Maltz M. A., Vigneron A., Wu Y., Walter K. S., O’Neill M.B., Wang J., Aksoy S. Colonization of the tsetse fly midgut with commensal Kosakonia cowanii Zambiae inhibits trypanosome infection establishment // PLoS Pathog. 2019. V. 15. Art. e1007470. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1007470
  40. West A. W., Burges H. D., Dixon T. J., Wyborn C. H. Survival of Bacillus thuringiensis and Bacillus cereus spore inocula in soil: effects of pH, moisture, nutrient availability and indigenous microorganisms // Soil Biol. Biochem. 1985. V. 17. P. 657–665. https://doi.org/10.1016/0038-0717(85)90043-4
  41. Xiang Q., Zhu D., Chen Q.-L., Delgado-Baquerizo M., Su J.-Q., Qiao M., Yang X.-R., Zhu Y.-G. Effects of diet on gut microbiota of soil collembolans // Sci. Total Environ. 2019. V. 676. P. 197–205. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2019.04.104
  42. Yu Y., Wang Y., Li H., Yu X., Shi W., Zhai J. Comparison of microbial communities in Colorado potato beetles (Leptinotarsa decemlineata say) collected from different sources in China // Front. Microbiol. 2021. V. 12. Art. 639913. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.639913
  43. Yun J. H., Roh S. W., Whon T. W., Jung M. J., Kim M. S., Park D. S., Yoon C., Nam Y. D., Kim Y. J., Choi J. H., Kim J. Y., Shin N. R., Kim S. H., Lee W. J., Bae J. W. Insect gut bacterial diversity determined by environmental habitat, diet, developmental stage, and phylogeny of host // Appl. Environ. Microbiol. 2014. V. 80. P. 5254–5264. https://doi.org/10.1128/AEM.01226-14
  44. Zheng H., Powell J. E., Steele M. I., Dietrich C., Moran N. A. Honeybee gut microbiota promotes host weight gain via bacterial metabolism and hormonal signaling // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2017. V. 114. P. 4775–4780. https://doi.org/10.1073/pnas.1701819114

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Взаимодействие Bacillus thuringiensis tenebrionis (morrisoni) и Serratia liquefaciens in vitro методом двойной культуры на питательном агаре с кислотностью питательной среды (pH) от 4.5 до 10.0.

Скачать (758KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Изменения кислотности культуральной жидкости (pH) in vitro при 24-часовом культивировании B. thuringiensis tenebrionis (morrisoni) совместно с (a) бактериями Serratia liquefaciens или (б) пептидной фракцией метаболитов S. liquefacien: 1 – контроль; 2 – B. thuringiensis; 3 – S. liquefaciens; 4 – B. thuringiensis + S. liquefaciens. Разные буквы (а–d) указывают на межгрупповые отличия (тест Тьюки, p < 0.05).

Скачать (211KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Смертность личинок колорадского жука (Leptinotarsa decemlineata) после пероральной инокуляции энтомопатогенных бактерий B. thuringiensis tenebrionis (morrisoni) (Bt) и (a) бактерий Serratia liquefaciens или (б) их пептидной фракции метаболитов. Разные буквы (a–с) указывают на значительные межгрупповые различия (Лог ранк, p < 0.001). # – синергетический эффект, посчитанный Robertson and Preisler (2004).

Скачать (188KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Изменения значений pH в содержимом кишечника личинок колорадского жука L. decemlineata через 12 и 24 ч после пероральной инокуляции энтомопатогенными бактериями B thuringiensis tenebrionis (morrisoni) (Bt) и (а) бактериями Serratia liquefaciens или (б) их пептидной фракцией метаболитов: 1 – контроль; 2 – B. thuringiensis; 3 – S. liquefaciens; 4 – B. thuringiensis + S. liquefaciens. Разные буквы (a–c) указывают на межгрупповые отличия (тест Тьюки, p < 0.05).

Скачать (174KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2025