Оксигенный фотосинтез: индукция флуоресценции хлорофилла a и регуляция электронного транспорта в тилакоидных мембранах in silico

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

В работе описана расширенная математическая модель регуляции ключевых стадий переноса электронов в фотосинтетической цепи электронного транспорта (ЦЭТ) и сопряженных с ними процессов транс-тилакоидного переноса протонов и синтеза АТP в хлоропластах. В эту модель включены первичный пластохинон PQA, связанный с фотосистемой 2 (ФС2), и вторичный пластохинон PQB, обменивающийся с молекулами пластохинона, входящими в пул электронных переносчиков между ФС2 и фотосистемой 1 (ФС1). Модель адекватно описывает многофазные немонотонные кривые индукции флуоресценции хлорофилла и кинетики светоиндуцированных редокс-превращений Р700 (фотореакционный центр ФС1), пластохинона, изменений концентрации АТP и рН в люмене (рНin) и в строме (рНout) в зависимости от условий освещения хлоропластов (варьирование интенсивности и спектрального состава света). Результаты моделирования согласуются с экспериментальными данными по многофазным кинетикам превращений Р700 в листьях высших растений и индукции флуоресценции хлорофилла а. Полученные данные обсуждаются в контексте «краткосрочных» механизмов рН-зависимой регуляции электронного транспорта в интактных хлоропластах (нефотохимическое тушение возбуждения в ФС2 и активация реакций цикла Кальвина–Бенсона).

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

А. В. Вершубский

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: an_tikhonov@mail.ru

физический факультет

Россия, Москва, 119991

В. И. Приклонский

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: an_tikhonov@mail.ru

физический факультет

Россия, Москва, 119991

А. Н. Тихонов

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Автор, ответственный за переписку.
Email: an_tikhonov@mail.ru
Россия, Москва, 119991

Список литературы

  1. Эдвардс Д., Уокер Д. 1986. Фотосинтез С3- и С4 растений: механизмы и регуляция. М.: Мир. 320 с.
  2. Blankenship R.E. 2002. Molecular mechanisms of photosynthesis. Malden, MA: Blackwell Science Inc.
  3. Buckanan B.B. 1980. Role of light in the regulation of chloroplast enzymes. Ann. Rev. Plant Physiol. 31, 341–374.
  4. Demmig-Adams B., Cohu C.M., Muller O., Adams W.W. 2012. Modulation of photosynthetic energy conversion efficiency in nature: From seconds to seasons. Photosynth. Res. 113(1–3), 75–88.
  5. Kono M., Terashima I. 2014. Long-term and short-term responses of the photosynthetic electron transport to fluctuating light. J. Photochem. Photobiol. B: Biology. 137, 89–99.
  6. Tikhonov A.N. 2015. Induction events and short-term regulation of electron transport in chloroplasts: An overview, Photosynth. Res. 125, 65–94.
  7. Matsubara S., Förster B., Waterman M., Robinson S.A., Pogson B.J., Gunning B., Osmond B. 2012. From ecophysiology to phenomics: Some implications of photoprotection and shade–sun acclimation in situ for dynamics of thylakoids in vitro. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B: Biol. Sci. 367 (1608), 3503–3514.
  8. Li Z., Wakao S., Fischer B.B., Niyogi K.K. Sensing and responding to excess light. Ann. Rev. Plant Biol. 60 (1), 239–260.
  9. Kasahara M., Kagawa T., Oikawa K., Suetsugu N., Miyao M., Wada M. 2002. Chloroplast avoidance movement reduces photodamage in plants. Nature. 420 (6917), 829–832.
  10. Kaiser E., Morales A., Harbinson J., Kromdijk J., Heuvelink E., Marcelis L. F. M. 2015. Dynamic photosynthesis in different environmental conditions. J. Exper. Botany, 66 (9), 2415–2426.
  11. Puthiyaveetil S., Kirchhoff H., Huhner R. 2016. Structural and functional dynamics of the thylakoid membrane system. In Chloroplasts: Current research and future trends. Ed., H. Kirchhoff. Norfolk, UK: Caister Academic Press, p. 59–87.
  12. Tikhonov A.N. 2018. The cytochrome b 6  f complex: Biophysical aspects of its functioning in chloroplasts. In Membrane protein complexes: Structure and function, subcellular biochemistry. Eds. Harris J.R., Boekema E.J. Singapore: Springer, Subcell. Biochem. 87, p. 287–328. doi: 10.1007/978-981-10-7757-9_10.
  13. Malone L.A., Proctor M.S., Hitchcock A., Hunter C.N., Johnson M.P. 2021. Cytochrome b 6  f – Orchestrator of photosynthetic electron transfer. Biochim. Biophys. Acta. 1862 (5), 148380.
  14. Sarewicz M., Pintscher S., Pietras R., Borek A., Bujnowicz Ł., Hanke G., Cramer W.A., Finazzi G., Osyczka A. 2012. Catalytic reactions and energy conservation in the cytochrome bc 1 and b 6  f complexes of energy-transducing membranes. Chem. Rev. 121 (4), 2020–2108.
  15. Тихонов А.Н. 2023. Электронный транспорт в хлоропластах: регуляция и альтернативные пути переноса электронов. Биохимия. 88 (10), 1742–1760.
  16. Устынюк Л.Ю., Тихонов А.Н. 2022. Окисление пластохинола – лимитирующая стадия в цепи переноса электронов в хлоропластах. Биохимия. 87 (10), 1372–1387.
  17. Tikhonov A.N. 2024. The cytochrome b 6  f complex: Plastoquinol oxidation and regulation of electron transport in chloroplasts. Photosynth. Res. 159, 203–227.
  18. Munekage Y., Hashimoto M., Miyake C., Tomizawa K., Endo T., Tasaka M., Shikanai T. 2004. Cyclic electron flow around photosystem I is essential for photosynthesis. Nature. 429, 579–582.
  19. DalCorso G., Pesaresi P., Masiero S., Aseeva E., Schünemann D., Finazzi G., Joliot P., Barbato R., Leister D.A. 2008. Complex containing PGRL1 and PGR5 is involved in the switch between linear and cyclic electron flow in Arabidopsis. Cell. 132 (2), 273–285.
  20. Strand D.D., Fisher N., Kramer D.M. 2016. Distinct energetics and regulatory functions of the two major cyclic electron flow pathways in chloroplasts. In Chloroplasts: Current research and future trends. Ed. Kirchhoff H. Norfolk, UK: Caister Acad. Press, p. 89–100.
  21. Shikanai T., Yamamoto H. 2017. Contribution of cyclic and pseudo-cyclic electron transport to the formation of proton motive force in chloroplasts. Mol Plant. 10 (1), 20–29.
  22. Kobayashi R., Yamamoto H., Ishibashi K., Shikanai T. 2024. Critical role of cyclic electron transport around photosystem I in the maintenance of photosystem I activity. Plant J. 118 (6), 2141–2153.
  23. Photosynthesis in silico: Understanding complexity from molecules to ecosystems. 2009. Eds. Laisk A., Nedbal L., Govindjee. Dordrecht: Springer.
  24. Rubin A., Riznichenko G. 2014. Mathematical Biophysics. N.Y.: Springer.
  25. Stirbet A., Govindjee, Strasser B., Strasser R.J. 1998. Chlorophyll a fluorescence induction in higher plants: Modelling and numerical simulation. J. Theor. Biol. 193, 131–151.
  26. Lazár D. 2009. Modelling of light-induced chlorophyll a fluorescence rise (O–J–I–P transient) and changes in 820 nm-transmittance signal. Photosynthetica. 47 (4), 483–498.
  27. Вершубский А.В., Тихонов А.Н. 2013. Электронный транспорт и трансмембранный перенос протонов в фотосинтетических системах оксигенного типа in silico. Биофизика. 58 (1), 75–89.
  28. Tikhonov A.N., Vershubskii A.V. 2014. Computer modeling of electron and proton transport in chloroplasts. Biosystems, 121, 1–21.
  29. Вершубский А.В., Мишанин В.И., Тихонов А.Н. 2014. Моделирование регуляции фотосинтетического транспорта электронов у цианобактерий. Биол. Мембраны. 31 (2), 110–128.
  30. Vershubskii A.V., Trubitsin B.V., Priklonsky V.I., Tikhonov A.N. 2017. Lateral heterogeneity of the proton potential along the thylakoid membranes of chloroplasts. Biochim. Biophys. Acta, 1859, 388–401.
  31. Вершубский А.В., Тихонов А.Н. 2019. рН-зависимая регуляция электронного и протонного транспорта в хлоропластах in situ и in silico. Биол. мембраны. 36 (4), 242–254.
  32. Tikhonov A.N., Vershubskii A.V. 2020. Temperature-dependent regulation of electron transport and ATP synthesis in chloroplasts in vitro and in silico. Photosynth. Res. 146, 299–329.
  33. Karavayev V.A., Kukushkin A.K. 1976. Study of electron chain state in the leaves of higher plants by the fast fluorescence method. Biophysics, 21 (5), 862–866.
  34. Lazár D. 1999. Chlorophyll a fluorescence induction. Biochim. Biophys. Acta, 1412 (1), 1–28.
  35. Stirbet A., Govindjee. 2016. The slow phase of chlorophyll a fluorescence induction in silico: Origin of the S–M fluorescence rise. Photosynth. Res. 130 (1–3), 193–213.
  36. Schansker G., Tóth S., Holzwart A.R., Garab G. 2014. Chlorophyll a fluorescence: Beyond the limits of the Q A model. Photosynth. Res. 128, 43–58.
  37. Asada K. 1999. The water-water cycle in chloroplasts. Scavenging of active oxygens and dissipation of excess photons. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 50 (1), 601–639.
  38. Kuvykin I.V., Vershubskii A.V., Ptushenko V.V., Tikhonov A.N. 2008. Oxygen as an alternative electron acceptor in the photosynthetic chain of electronic transport of C 3 plants. Biochemistry (Moscow). 73, 1063–1075.
  39. Horton P., Ruban A.V. 1993. ΔpH-dependent quenching of the F o level of chlorophyll fluorescence in spinach leaves. Biochim. Biophys. Acta. 1142, 203–206.
  40. Wilson S., Ruban A.V. 2020. Rethinking the influence of chloroplast movements on non-photochemical quenching and photoprotection. Plant Physiol. 183, 1213–1223.
  41. Semenov A.Yu, Tikhonov A.N. 2023. Electrometric and electron paramagnetic resonance measurements of a difference in the transmembrane electrochemical potential: Photosynthetic subcellular structures and isolated pigment–protein complexes. Membranes. 13, 1–22.
  42. Kalaji H.M., Schansker G., Bresic M., Bussotti F., Calatayud A., Ferroni L., Goltsev V., Guidi L., Jajoo A., Li P., Losciale P., Mishra V.K., Misra A.N., Nebauer S.G., Pancaldi S., Penella C., Pollastrini M., Suresh K., Tambussi E., Yanniccari M., Zivcak M., Cetner M.D., Samborska I.A., Stirbet A., Olsovska K., Kunderlikova K., Shelonzek H., Rusinowski S., Bąba W. 2017. Frequently asked questions about chlorophyll fluorescence, the sequel. Photosynth. Res. 132,13–66.
  43. Genty B., Briantais J.-M., Baker N.R. 1989. The relationship between the quantum yield of photosynthetic electron transport and quenching of chlorophyll fluorescence. Biochim. Biophys. Acta. 990, 87–92.
  44. Zaks J., Amarnath K., Sylak-Glassman E.J., Fleming G.R. 2013. Models and measurements of energy-dependent quenching. Photosynth. Res. 116, 389–409.
  45. Li X.-P., Gilmore A. M., Caffarri S., Bassi R., Golan T., Kramer D., Niyogi K.K. 2004. Regulation of photosynthetic light harvesting involves intrathylakoid lumen pH sensing by the PsbS protein. J. Biol. Chem. 279 (22), 22866–22874.
  46. Järvi S., Gollan P.J., Aro E.-M. 2013. Understanding the roles of the intrathylakoid lumen in photosynthetic regulation. Front. Plant Sci. 4, 434.
  47. Suslichenko I.S., Trubitsin B.V., Vershubskii A.V., Tikhonov A.N. 2022. The noninvasive monitoring of the redox status of photosynthetic electron transport in Hibiscus rosa-sinensis and Tradescantia leaves. Plant Physiol. Biochem. 185, 233–243.
  48. Murchie E.H., Ruban A.V. 2020. Dynamic non-potochemical quenching in plants: From molecular mechanism to productivity. Plant J. 101, 885–896.
  49. Horton P. 2012. Optimization of light harvesting and photoprotection: molecular mechanisms and physiological consequences. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B: Biol. Sci. 367 (1608), 3455–3465.
  50. Беньков М.А., Сусличенко И.С., Трубицин Б.В., Тихонов А.Н. 2023. Влияние акклимации растений на электронный транспорта в мембранах хлоропластов Cucumis sativus и Cucumis melo. Биол. мембраны. 40 (3), 172–187.
  51. Mishanin V.I., Trubitsin B.V., Patsaeva S.V., Ptushenko V.V., Solovchenko A.E., Tikhonov A.N. 2017. Acclimation of shade-tolerant and light-resistant Tradescantia species to growth light: Chlorophyll a fluorescence, electron transport, and xanthophyll content. Photosynth. Res. 133 (1–3), 87–102.
  52. Mishanin V.I., Trubitsin B.V., Benkov M.A., Minin A.A., Tikhonov A.N. 2016. Light acclimation of shade-tolerant and light-resistant Tradescantia species: Induction of chlorophyll a fluorescence and P 700 photooxidation, expression of PsbS and Lhcb1 proteins. Photosynth. Res. 130 (1–3), 275–291.
  53. Рыжиков С.Б., Тихонов А.Н. 1988. Регуляция скорости переноса электрона в фотосинтетических мембранах высших растений. Биофизика. 33, 642–646.
  54. Tikhonov A.N. 2013. pH-Dependent regulation of electron transport and ATP synthesis in chloroplasts. Photosynth. Res. 116, 511–534.
  55. Вершубский А.В., Приклонский В.И., Тихонов А.Н. 2004. Математическое моделирование электронного и протонного транспорта, сопряженного с синтезом ATP в хлоропластах. Биофизика. 49, 57–71.
  56. Vershubskii A.V., Kuvykin I.V., Priklonsky V.I., Tikhonov A.N. 2011. Functional and topological aspects of pH-dependent regulation of electron and proton transport in chloroplasts in silico. Biosystems. 103, 164–179.
  57. Murchie E.H., Ruban A.V. 2020. Dynamic non-photochemical quenching in plants: From molecular mechanism to productivity. Plant J. 101, 885–896.
  58. Ruban A.V. 2018. Adaptive reorganisation of the light harvesting antenna. In Photosynthesis and Bioenergetics. Eds. Barber J., Ruban A. London, UK: World Scientific, p. 287–328.
  59. Ризниченко Г.Ю., Беляева Н.Е., Коваленко И.Б., Антал Т.К., Горячев С.Н., Маслаков А.С., Плюснина Т.Ю., Федоров В.А., Хрущев С.С., Яковлева О.В., Рубин А.Б. 2022. Математическое моделирование электронного транспорта в первичных процессах фотосинтеза. Биохимия. 87 (10), 1350–1371.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Процессы электронного и протонного транспорта, рассматриваемые в модели, и схема компартментализации ионов водорода и трансмембранных потоков протонов, описываемых в модели. Обозначения: ЦКБ – цикл Кальвина–Бенсона; Fd – ферредоксин; FNR – ферредоксин-NADP-редуктаза; ЦЭТ – циклический электронный транспорт; Р700 и Р680 – первичные доноры электрона фотосистемы 1 (ФС1) и фотосистемы 2 (ФС2) соответственно; PQA – первичный пластохинон, связанный с фотосистемой 2 (ФС2), PQB – вторичный пластохинон, обменивающийся с молекулами пластохинона, входящими в пул электронных переносчиков между ФС2 и фотосистемой 1 (ФС1); Рс – пластоцианин; РQ – пластохинон (окисленная форма); РQH2 – пластохинол (восстановленная форма); b6 f – цитохромный комплекс b6 f; РТОХ – терминальные оксидазы.

Скачать (234KB)
Метаданные
3. Рис 2. Схема процессов миграции энергии и электронного переноса на акцепторной стороне ФС2, рассматриваемые в рамках настоящей модели для описания индукции флуоресценции хлорофилла.

Скачать (82KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Кинетика индукции флуоресценции хлорофилла, рассчитанная для различных интенсивностей действующего света. Параметры модели L1 и L2 (при L2/L1 = 1.5) соответствуют следующим интенсивностям света: 1 = 100 квантов/с возбуждающих ФС1; 2 - 150 квантов/с; 3 – 300 квантов/с при условии L2/L1 = 1.5. Другие параметры модели: L2/L1 = 1.5; [PQ]0/[P700]0 = 20. Начальные условия: [PQA(0)]/[PQA]0 = 0.01; [PQB(0)]/[PQB]0 = 0.1; [PQH2(0)]/[PQ]0 = 0.2. P700, [Pс(0)]/[Pс]0 = 0.005; и [Fd(0)]/[Fd]0 = 0.85. Константы обратных реакций kBQ и kAP680 (см. рис. 2) полагали равными нулю.

Скачать (90KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Кинетические кривые фотоиндуцированного восстановления трех форм пластохинона, PQA, PQB и n(PQH2)n, рассчитанные для интенсивности действующего света, соответствующей 150 квантов/с, возбуждающих ФС2. Индекс «n» в обозначении (PQH2)n указывает, что рассматривается n молекул PQH2 (относительно ФС2), входящих в пул молекул PQ/PQH2, которые не связаны непосредственно с ФС2. В расчетах, результаты которых представлены на данном рисунке, общее число молекул пластохинонового пула (PQ + PQH2) было равно n = 10. С учетом того, что молекула PQH2 – двухэлектронный переносчик, максимально возможная «электронная емкость» пластохинонового пула равна 20 эквивалентам. Значения остальных параметров модели такие же, как для расчетов, результаты которых представлены на рис. 3.

Скачать (106KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Кинетика фотоиндуцированных изменений концентраций окисленной формы фотореакционного центра , рассчитанная для разных интенсивностей действующего света, указанных в подписи к рис. 3: 1 – 100 квантов/с; 2 – 150 квантов/с; 3 – 300 квантов/с. Вертикальными стрелками показаны моменты включения и выключения света.

Скачать (81KB)
Метаданные
7. Рис. 6. Кинетика фотоиндуцированных изменений концентраций окисленных форм пластоцианина (а) и ферредоксина (б) в зависимости от интенсивности действующего света: 1 - 100 квантов/с; 2 - 150 квантов/с; 3 – 300 квантов/с. Вертикальными стрелками показаны моменты включения и выключения света. Относительная концентрация Fd равна [Fd]0/[P700]0 = 8.

Скачать (172KB)
Метаданные
8. Рис. 7. Кинетика фотоиндуцированных изменений рН внутри тилакоидов (рНin) и в строме (рНout) (панель а) и концентрации АТР (панель б), рассчитанные для разных интенсивностей действующего света, указанных в подписи к рис. 3: 1 - 100 квантов/с; 2 - 150 квантов/с; 3 – 300 квантов/с. Вертикальными стрелками показаны моменты включения и выключения света.

Скачать (160KB)
Метаданные
9. Рис. 8. Кинетика индукции флуоресценции хлорофилла (а), фотоиндуцированных изменений концентраций окисленной формы фотореакционного центра Р700+ (б), пластохинола PQH2 (в), рассчитанная при интенсивности действующего света 150 квантов/с (при L2/L1 = 1.5) и разных потоков циклического электронного транспорта, задаваемых отношением констант скоростей kFQ/kFN: 1 – kFQ/kFN = 0; 2 – kFQ/kFN = 0.15; 3 – kFQ/kFN = 0.35.

Скачать (105KB)
Метаданные
10. Приложение
Скачать (302KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2025