Textural analysis and radiomics in the diagnosis of multiple sclerosis



Cite item

Full Text

Abstract

The clinical manifestations of multi-focal brain changes, including multiple sclerosis, can be diverse and largely depend on the location and size of the foci. Differential diagnosis of such changes in some cases is a difficult task. Vascular, inflammatory, infectious, and hereditary diseases may have similar MRI features, and their assessment is limited by both technical aspects and human perception capabilities. Recently, new methods of texture analysis and radiomics have been introduced in radiological research, which allow us to identify information that is inaccessible to the eyes of radiologists. Radiomics was originally developed for cancer imaging, but it can also be used for other pathologies. This article reviews the current literature on textural analysis and radiomics in the context of differential diagnosis of demyelinating diseases, in particular multiple sclerosis.

Full Text

Введение

Рассеянный склероз (РС) — это аутоиммунное демиелинизирующее и нейродегенеративное заболевание центральной нервной системы (ЦНС), которое протекает в виде разделенных во времени эпизодов неврологического дефицита и характеризуется формированием множественных очагов в головном и спинном мозге [1, 2].

На сегодняшний день в мире насчитывается почти три миллиона человек, страдающих РС, что составляет, в среднем 35,9 человек на 100 тысяч населения. РС является одним из наиболее распространенных заболеваний ЦНС у лиц молодого трудоспособного возраста и занимает четвертое место среди всех неврологических заболеваний. В Российской Федерации на долю РС приходится от 36 до 78,5 случаев на 100 тыс. населения. Болезнь может манифестировать в любом возрасте, однако, средний возраст дебюта заболевания составляет 28,3–31,2 года, что делает данное заболевание социально значимым и способствует активному изучению [3, 4].

Точная этиология, патогенез и механизмы прогрессирования заболевания остаются до конца неизученными [5]. Считается, что РС – это многофакторный процесс, на развитие которого влияют взаимодействия иммунологических, генетических факторов и факторов окружающей среды [6, 7].

Прежде всего, диагноз РС устанавливается на основании характерной клинической картины, однако его диагностика зачастую затруднена из-за разнообразия клинических проявлений, что приводит к поздней постановке диагноза и отсроченному началу эффективной терапии, снижая качество жизни пациентов [8, 9].

Основным дополнительным методом диагностики РС является магнитно-резонансная томография (МРТ), позволяющая выявить многоочаговое поражение мозга и подтвердить ключевые характеристики: диссеминацию патологического процесса в пространстве и во времени [1, 9].

Проблемы дифференциальной диагностики очаговых изменений и порой несоответствие клинической симптоматики и МРТ-картины (клинико-МРТ диссоциация) ставят задачу поиска более чувствительных и специфичных МРТ-биомаркеров повреждения для раннего выявления и прогноза течения заболевания [1, 10–14].

Одним из перспективных дополнительных методов оценки лучевых изображений в диагностике демиелинизирующих заболеваний является применение текстурного анализа (ТА) и радиомики [15].

Данный обзор посвящен анализу работ, касающихся выявлению и внедрению в клиническую практику МРТ-биомаркеров изображений, полученных на основе радиомики и ТА, которые позволяют проводить дифференциальную диагностику демиелинизирующих заболеваний, в частности РС.

Методы литературного поиска

В рамках исследования был проведён тщательный анализ литературы за период с 2016 по 2024 гг. Использовались базы данных PubMed и eLIBRARY, в качестве ключевых слов были выбраны «Radiomics» и «digital image texture analysis».

Были рассмотрены все доступные публикации, посвящённые применению радиомики и ТА цифровых изображений в медицине с целью диагностики демиелинизирующих заболеваний.

Основные понятия в радиомике

Биомедицинские изображения, полученные с использованием различных методов, обычно содержат от 4096 до 65536 оттенков серого цвета. Однако человеческий глаз в оптимальных условиях способен воспринимать лишь 1000 из них. Кроме того, анализ изображений часто ограничен использованием дисплеев (мониторов) с разрешением в 64 или 256 оттенков серого цвета, а также возможностями приложений для визуализации [16].

С начала 1980-х годов активно исследовались методы извлечения релевантной информации из различных медицинских изображений. Одним из таких методов является применение ТА [17, 18].

Текстурный анализ представляет собой способ объективной оценки медицинских изображений, позволяющий вычислять показатели распределения значений пикселей и вокселей, их взаимоотношения, которые невозможно обнаружить при визуальном наблюдении [15, 19].

Концепция радиомики была сформулирована позднее, в том числе благодаря работе голландского учёного Lambin, в 2012 году [20, 21].

Радиомика – это обобщённый процесс автоматического извлечения, анализа и последующей интерпретации количественных признаков (биомаркеров изображений) на основе особенностей анализируемых текстурных характеристик [20, 22].

ТА и радиомика являются гибридным аналитическим процессом, находящимся на стыке математических, информационных, статистических и медицинских наук [23]. Процесс применения радиомического анализа можно разделить на несколько этапов (рисунок 1):

1) Получение изображений

Результаты радиомического анализа зависят от исходных данных, которые определяются методом получения биомедицинских изображений. Это может быть рентгенография, ультразвуковое исследование, компьютерная томография, МРТ или методы ядерной медицины. Поэтому данные могут варьироваться как между разными методами, так и внутри одного метода в зависимости от протоколов и используемого оборудования [24].

2) Идентификация интересующих изменений

Цель этого этапа — обнаружить и классифицировать изменения, которые могут иметь диагностическую и прогностическую ценность и отражать специфику конкретного патологического процесса.

3) Сегментация (т.е. очерчивание границ области интереса с помощью компьютерного контурирования)

На этом этапе очерчиваются границы участка, который будет проанализирован и включен в область интереса (region of interest, ROI). Определение области интереса может быть проведено с помощью ручного, полуавтоматического и автоматического методов с использованием трехмерных (3D-ROI) или двухмерных (2D-ROI) реконструкций изображений [15, 19, 25];

4) Получение текстурных показателей

Извлечение количественных текстурных показателей осуществляется в автоматическом режиме с помощью программного обеспечения. К таким известным инструментам относятся: Pyradiomics, Medical Imaging Interaction Toolkit (MITK), LIFEx, Standardized Environment for Radiomics Analysis (SERA), Cancer Imaging Phenomics Toolkit (CaPTk), IBEX (Imaging Biomarker Explorer) и др. [26, 27].

5) Статистический анализ полученных текстурных показателей и построение диагностических моделей

Все текстурные показатели подразделяют на следующие группы:

Текстурные показатели первого порядка, а именно характеристики гистограммы, отражающие информацию, связанную с распределением уровня (оттенков) серого цвета в пределах зоны интереса без учета пространственных отношений между пикселями. К таким показателям относятся: максимальное, минимальное, среднее и медианное значения интенсивности в выделенной области, среднеквадратичное отклонение, асимметрия распределения, куртозис, энтропия, скошенность и т.д.

Текстурные показатели второго порядка, учитывающие пространственные отношения пикселей и вокселей, а также отражающие их распределение как по отдельности, так и в группах во всех направлениях трехмерного пространства. Эти признаки получают из радиомических матриц, составленных на основе определенных диапазонов интенсивностей изображений. К таким матрицам относят: матрицу длины пробега уровня серого (GLRLM); матрицу длины зоны серого (GLZLM); матрицу совпадения уровней серого (GLCM); матрицу разности соседних уровней серого (NGLDM) и т.д.

На основе данных первого и второго порядков формируются признаки более высоких уровней с использованием математических операций, таких как преобразование Фурье, вейвлет-анализ и различные фильтры. Эти операции позволяют описать статистические особенности изображений.

Кроме того, для 3D-анализа также вычисляются характеристики формы заданной области интереса, описывающие ее площадь, объём, максимальный линейный размер, компактность, сферичность, а также соотношения между этими характеристиками и другие параметры [15, 27].

Из множества полученных радиометрических данных с помощью построенной математической и статистической моделей выбираются наиболее информативные статистически значимые текстурные показатели – биомаркеры изображения, которые могут использоваться по отдельности или в сочетании с имеющимися демографическими, гистологическими, геномными данными пациента для постановки клинического диагноза и подбора персонализированной терапии [15].

Применение радиомики и текстурного анализа при РС

К числу исследований, посвященных текстурному анализу и радиомике в диагностике РС, относится работа Weber с соавт. [28]. В работе предложена диагностическая модель, основанная на анализе МРТ-изображений в режиме Т1-MPRAGE. Целью данной модели стала дифференцировка хронически активных, или увеличивающихся («тлеющих»), и хронически неактивных (стабильных) очагов демиелинизации. В работе удалось получить и проанализировать 36 радиомических показателей, полученных от каждого из 370 очагов, выявленных у 60 пациентов. Из всех показателей текстуры, четыре оказались наиболее статистически значимыми. В результате статистического анализа была создана диагностическая модель, которая смогла различить два типа этих поражений с хорошими диагностическими характеристиками: площадь под кривой (AUC) = 0,7 [28].

Многие авторы подчеркивали значимость режима Т2-FLAIR для извлечения текстурных биомаркеров изображений при оценке очаговых изменений в головном мозге. В частности, Shi с соавт. в своей работе [29] предложили различать три типа очагов демиелинизации при РС: острые активные (накапливающие контрастный препарат), хронически активные и хронически неактивные очаги. Авторам удалось проанализировать 140 радиомических показателей, полученных от 614 очагов, обнаруженных у 45 пациентов. В результате была создана модель, которая различала хронически активные и неактивные очаги с очень хорошей диагностической точностью – AUC=0,893. А модель, способная различать все три типа поражений, обладала отличными диагностическими характеристиками – AUC=0,920 [29].

Также значимость использования режима Т2-FLAIR в оценке демиелинизирующих изменений в головном мозге подтверждают работы Faustino [30], Khajetash [31], Tavakoli [32], и Peng [33]. В исследовании, проведенном Faustino с соавт., были выявлены десять наиболее значимых биомаркеров с показателями – AUC более 85%, которые позволяют различать «пограничные зоны» (ткань вокруг очагов толщиной до 1 мм), участки внешне неизмененного белого вещества и очаги в головном мозге у детей, страдающих РС. В исследованиях Khajetash и Tavakoli были предложены сигнатуры, позволяющие определять прогрессирующие (увеличивающиеся) и острые активные очаги при РС. Методика, предложенная Khajetash с соавт. показала очень хорошие диагностические характеристики: AUC=0,85, чувствительность – 0,85, а специфичность – 0,66 [31]. А методика Tavakoli с соавт. продемонстрировала отличные результаты: AUC=0,92, чувствительность – 0,86 и специфичность – 0,84 [32]. Кроме того, в работе Peng с соавт. определялось прогрессирование очагов РС, но уже с использованием модели машинного обучения на основе радиомических данных. Модель показала очень хорошую эффективность, достигнув значения AUC=0,857 [33].

Эффективность использования диффузионно-взвешенных изображений (DWI) в дифференциальной диагностике острых активных и хронических (не накапливающих контрастный препарат) очагов РС, была продемонстрирована в работе Shekari с соавт. [34]. В ходе исследования было получено и проанализировано 89 радиомических показателей от каждого из 255 очагов, обнаруженных у 34 пациентов. Созданные диагностические модели, учитывающие от тринадцати до двадцати наиболее значимых биомаркеров, с отличными диагностическими характеристиками (AUC=0,957) отличали острые и хронические очаги при РС [34].

Аналогичным образом Caruana с соавт. [3] дифференцировали острые активные и хронические очаги при РС, но уже проводя анализ текстуры по SWI и Т2-изображениям. В работе удалось получить и проанализировать 35 радиомических показателей, полученных от каждого из 175 очагов, выявленных у 58 пациентов. Модель, созданная на основе SWI-изображений, смогла дифференцировать острые и хронические поражения с хорошими диагностическими характеристиками – AUC=0,778, в отличие от модели, построенной на основе T2-изображений, где авторам не удалось получить значимых различий между двумя типами поражений (AUC=0,567) [35]. Хотя Michoux с соавт. [36] в более ранней работе получилось продемонстрировать эффективность диагностической модели на основании T2-изображений для отличия острых активных и хронических очагов при РС. Авторы проанализировали 21 радиомический показатель, полученный от каждого из 81 очагов, выявленных у 21 пациентов. Модель, оценивающая диагностические возможности отдельных биомаркеров изображений, показала результаты, варьирующиеся от средних (AUC=0,638) до очень хороших – AUC=0,835 [36].

Также в работе He с соавт. [37] подремонтирована эффективность использования T2-изображений в получении текстурных показателей для дифференциальной диагностики очагов РС и очагов при микроангиопатии. В исследовании были обнаружены девять из 472 наиболее значимых биомаркеров, полученных от каждого из 3068 очагов, выявленных у 952 пациентов. Полученная итоговая модель, способная различать два типа поражений, обладала отличными диагностическими характеристиками – AUC=0,9 [37].

Значимость использования методики количественного картирования восприимчивости (quantitative susceptibility mapping – QSM) для извлечения текстурных биомаркеров с последующим их использованием в дифференциальной диагностике РС и заболеваний спектра оптиконейромиелита (ЗСОНМ) продемонстрирована в работе Yan и соавт. [38]. Исследователи проанализировали семь зон интереса в области подкорковых структур. В результате удалось получить 874 радиомических показателя от каждой из семи зон у 83 пациентов. Диагностическая модель, учитывающая от двух до четырех наиболее значимых биомаркеров, показала результаты, варьирующиеся от хороших (AUC=0,702) до отличных – AUC=0,902 [38].

Дифференциальная диагностика очаговых изменений в группе демиелинизирующих заболеваний при РС, ЗСОНМ и анти-MOG-ассоциированных заболеваниях (анти-MOG-АЗ) проводилась в работе Luo с соавт. [26]. В работе удалось получить и проанализировать 378 радиомических показателей, полученных в каждой из 212 зон интереса у 195 пациентов. Диагностическая модель, основанная на МРТ изображениях в режиме Т2-FLAIR, по наиболее статистически значимыми биомаркерам отличала очаги РС с отличными диагностическими характеристиками – AUC=0,909 [26].

Возможность применения радиомики в дифференциальной диагностике очаговых изменений в веществе головного мозга при РС и системной красной волчанке (СКВ) продемонстрирована в работе Luo с соавт. [39], в которой было выявлено и проанализировано 371 радиомических биомаркеров, полученных от очаговых изменений у 112 пациентов в режиме Т2-FLAIR. Авторы использовали модель машинного обучения на основе радиомических данных, которая показала отличную эффективность, достигнув значений AUC=0,967 [39].

В анализируемых работах, посвященных диагностике РС, выявлялось от 21 до 874 радиометрических показателей, из которых благодаря различным статистическим моделям находили от четырех наиболее значимых биомаркеров изображений. Наиболее статистически значимыми оказались биомаркеры второго порядка, включающие:

  • матрицу совпадения уровней серого (GLCM – gray-level co-occurrence matrix), которая учитывает расположение пар пикселей в четырех направлениях для расчета индексов текстуры (среднее арифметическое количества пар пикселей, частота встречаемости одинаковых значений, линейная зависимость пар друг с другом и др.);
  • матрицу длины пробега уровня серого (GLRLM – gray-level run length matrix), которая создается путем размещения различных интенсивностей серого на одной оси матрицы и отражает частоту встречаемости элементов с одинаковой интенсивностью серого в ряд друг за другом;
  • матрицу длины зоны серого (GLZLM – gray-level zone length matrix), которая описывает размер однородных зон для каждого уровня серого. В отличие от GLRLM данный биомаркер рассчитывает количество смежных элементов с одинаковой интенсивностью серого в трехмерном измерении;
  • матрицу разности соседних уровней серого (NGLDM – neighborhood gray-level different matrix), которая описывает различия между каждым элементом изображения и его ближайшими «соседями» (8 элементами вокруг пикселя в 2D-изображении или 26 вокселями в 3D-изображении).

Ограничения применения текстурного анализа и радиомики

При использовании методов ТА и радиомики для анализа МРТ-изображений в настоящее время существуют определённые технические сложности и ограничения. К таковым относится разнообразие подходов к радиомическому анализу на каждом из его этапов, что затрудняет сопоставление результатов различных исследований [40].

При получении изображений для обеспечения согласованности результатов, а также их клинической применимости в идеальных условиях необходимо соблюдать единый протокол сканирования, регламентирование которого может уменьшить разброс качества изображений и технических параметров, которые существенно могут повлиять на получаемые метрики. Кроме того, в МРТ-исследованиях используются произвольные единицы измерения интенсивности МР-сигнала. Этот факт подчеркивает необходимость предварительной обработки исследований, которая включает процессы нормализации, стандартизации и дискретизации МРТ изображений [41, 42].

Наиболее важным, сложным и ответственным этапом в радиомике является процесс сегментации. Трудность в оконтуривании очагов при РС обусловлена их разнообразной формой, размерами, интенсивностью МР-сигнала, а также размытостью контуров вследствие отека во время активной стадии воспалительного процесса [43]. Кроме того, важным является интерпретация и сегментация каждого исследования несколькими специалистами, а также проведение референс-теста, что значительно повышает диагностическую точность получаемых метрик [44, 45].

На этапе получения текстурных показателей различные программы для радиомического анализа, как правило, генерируют большое и разное количество текстурных признаков, что отражается на их воспроизводимости и ограничивает их общее применение. Для решения этой проблемы создано независимое международное сотрудничество – Image Biomarker Standardisation Initiative (IBSI), в рамках которого при помощи созданных эталонных фантомов и контрольных значений проводится стандартизация получаемых характеристик, а также оцениваются платформы, на которых осуществляется радиомика [46].

Для оценки эффективности всего рабочего процесса радиомики был разработан и внедрён специальный показатель качества — RQS (Radioics Quality Score). Этот показатель представляет собой суммарный процентный балл, начисляемый за правильное выполнение каждого из этапов исследования [41, 47].

В процессе статистического анализа применяются различные методы создания диагностических моделей, что создает трудности в согласовании и сравнении результатов исследований. В классических работах данные представлены в виде таблиц, которые затем анализируются с помощью традиционных статистических моделей. Также в радиомике активно применяются модели машинного обучения и нейронные сети, которые предлагают множество методов для анализа и оценки как количественных, так и качественных данных, и их взаимосвязей. Кроме того, в ряде работ используются модели глубокого обучения, которые представляют собой комплексный подход, объединяющий весь процесс обработки изображений в единую модель, прогнозируя результаты непосредственно на основе необработанных изображений без вмешательства человека [41, 48].

Заключение

На сегодняшний день нейровизуализация является наиболее перспективным направлением прикладного использования новых методов ТА и радиомики [23, 21]. Даже несмотря на обозначенную проблематику и иногда неоднозначные результаты, ТА и радиомика являются многообещающим методом в дополнительной оценке многоочаговых изменений головного мозга при демиелинизирующих заболеваниях [19, 23, 48]. Создание оптимального алгоритма вычисления текстурных показателей, определение наиболее значимых из них, стандартизация и валидация получаемых биомаркеров, вероятно, позволит внедрить новый инструмент в клиническую практику, тем самым повысив точность диагностики демиелинизирующих изменений, в частности РС.

×

About the authors

Gleb I. Khvastochenko

Research Center of Neurology.

Author for correspondence.
Email: hvastochenko.g.i@neurology.ru
ORCID iD: 0009-0003-4628-3069

Radiologist

Russian Federation, 80 Volokolamskoe shosse, 125637 Moscow, Russia

Vasiliy V. Bryukhov

Research Center of Neurology

Email: abdomen@rambler.ru
ORCID iD: 0000-0002-1645-6526
SPIN-code: 6299-3604

Candidate of Medical Sciences, Senior Researcher at the Department of Radiation Diagnostics.

Russian Federation, 80 Volokolamskoe shosse, 125637 Moscow, Russia

Marina V. Krotenkova

Research Center of Neurology

Email: krotenkova_mrt@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3820-4554
SPIN-code: 9663-8828

Doctor of Medical Sciences, Chief Researcher, Associate Professor, Head of the Department of Radiation Diagnostics.

Russian Federation, 80 Volokolamskoe shosse, 125637 Moscow, Russia

References

  1. Bryukhov VV, Kulikova SN, Krotenkova MV, et al. Modern imaging methods in the pathogenesis of multiple sclerosis. Ann Clin Exp Neurol. 2013;7(3):47-54.
  2. Zakharova MN, ed. Multiple sclerosis: issues of diagnosis and treatment: a practical guide for physicians. Moscow: Media Mente; 2018. 224 p. ISBN 978-5-00000-000-0.
  3. Walton C, King R, Rechtman L, Wang Y, Weiner HL. Rising prevalence of multiple sclerosis worldwide: insights from the Atlas of MS, third edition. Mult Scler. 2020;26(4):1816-1821. doi: 10.1177/1352458520926796.
  4. Boynova IV, Samarina DV, Katorova AV, Tokareva NG. Clinical and epidemiological features of multiple sclerosis in the Russian Federation. Mod Probl Sci Educ. 2022;(5).
  5. Zakharova MN, Abramova AA, Askarova LSh, et al. Multiple sclerosis: issues of diagnosis and treatment. Moscow: Media Mente; 2018.
  6. Ye H, Shaghaghi M, Chen Q, et al. In vivo proton exchange rate (Kex) MRI for the characterization of multiple sclerosis lesions in patients. J Magn Reson Imaging. 2021;53(5):408-415. doi: 10.1002/jmri.27363.
  7. Dendrou CA, Fugger L, Friese MA. Immunopathology of multiple sclerosis. Nat Rev Immunol. 2015;15(9):545-558. doi: 10.1038/nri3871.
  8. Giovannoni G, Butzkueven H, Dhib-Jalbut S, et al. Brain health: time matters in multiple sclerosis. Mult Scler Relat Disord. 2016;9:S5-S48 . doi: 10.1016/j.msard.2016.07.003.
  9. Thompson AJ, Banwell BL, Barkhof F, et al. Diagnosis of multiple sclerosis: 2017 revisions of the McDonald criteria. Lancet Neurol. 2018;17(2):162-173. doi: 10.1016/S1474-4422(17)30470-2.
  10. Barkhof F. The clinico-radiological paradox in multiple sclerosis revisited. Curr Opin Neurol. 2002;15(3):239-245. doi: 10.1097/00019052-200206000-00003.
  11. Filippi M, Rocca MA, De Stefano N, Calabresi P, Comi G. Magnetic resonance techniques in multiple sclerosis: the present and the future. Arch Neurol. 2011;68(2):1514-1521. doi: 10.1001/archneurol.2011.914.
  12. Tavazzi E, Zivadinov R, Dwyer MG, et al. MRI biomarkers of disease progression and conversion to secondary-progressive multiple sclerosis. Expert Rev Neurother. 2020;20(8):821-834. doi: 10.1080/14737175.2020.1784001.
  13. Danchenko IYu, Kulesh AA, Drobakha VE, et al. CADASIL syndrome: differential diagnosis with multiple sclerosis. Zh Nevrol Psikhiatr Im S S Korsakova. 2019;119(102):128-136.
  14. Krotenkova IA, Bryukhov VV, Konovalov RN, Zakharova MN, Krotenkova MV. Magnetic resonance imaging in the differential diagnosis of multiple sclerosis and other demyelinating diseases. Vestn Rentgenol Radiol. 2019;100(4):229-236.
  15. Litvin AA, Burkin DA, Kropinov AA, Paramzin FN. Radiomics and texture analysis of digital images in oncology (review). Mod Technol Med. 2021;13(2):97-106.
  16. Kimpe T, Tuytschaever T. Increasing the number of gray shades in medical display systems—how much is enough? J Digit Imaging. 2007;20(4):422-432. doi: 10.1007/s10278-006-1052-3.
  17. Alic L, Niessen WJ, Veenland JF. Quantification of heterogeneity as a biomarker in tumour imaging: a systematic review. PLoS One. 2014;9(10):e110300 . doi: 10.1371/journal.pone.0110300.
  18. Nioche C, Orlhac F, Boughdad S, et al. LIFEx: a freeware for radiomic feature calculation in multimodality imaging to accelerate advances in the characterization of tumour heterogeneity. Cancer Res. 2018;78(16):4786-4789. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-18-0125.
  19. Gillies RJ, Grethe JS, Ong CK, et al. Radiomics: images are more than pictures, they are data. Radiology. 2016;278(2):563-577. doi: 10.1148/radiol.2015151169.
  20. Lambin P, Rios-Velazquez E, Leijenaar R, et al. Radiomics: extracting more information from medical images using advanced feature analysis. Eur J Cancer. 2012;48(4):441-446. doi: 10.1016/j.ejca.2011.11.036.
  21. Zhang M, Wei H, Zhu Q, Sun Z. Trends and hotspots in global radiomics research: a bibliometric analysis. Technol Cancer Res Treat. 2024;23:15330338241231234. doi: 10.1177/15330338241231234.
  22. Liu Y, Geng D, Yang L, et al. Radiomics in multiple sclerosis and neuromyelitis optica spectrum disorder. Eur Radiol. 2019;29(9):4670-4677. doi: 10.1007/s00330-019-06026-w.
  23. Kocak B, Burak E, Akdağ M, et al. Trends and statistics of artificial intelligence and radiomics research in radiology, nuclear medicine, and medical imaging: bibliometric analysis. Eur Radiol. 2023;33(11):7542-7555. doi: 10.1007/s00330-023-09772-0.
  24. Scapicchio C, Gabelloni M, Barucci A, et al. A deep look into radiomics. Radiol Med. 2021;126(10):1296-1311. doi: 10.1007/s11547-021-01389-x.
  25. Morozov SP, Vladzimirsky AV, Chernyaeva GN, et al. Validation of the diagnostic accuracy of an artificial intelligence algorithm for detecting multiple sclerosis in a city clinic setting. Radiat Diagn Ther. 2020;11(2):58-65.
  26. Luo X, Li H, Xia W, et al. Joint radiomics and spatial distribution model for MRI-based discrimination of multiple sclerosis, neuromyelitis optica spectrum disorder, and myelin-oligodendrocyte-glycoprotein-IgG-associated disorder. Eur Radiol. 2024;34(7):4364-4375. doi: 10.1007/s00330-023-10529-y.
  27. Orlhac F, Nioche C, Buvat I. LIFEx texture user guide. 2019. Available from: https://www.lifexsoft.org/images/phocagallery/documentation/ProtocolTexture/UserGuide/TextureUserGuide.pdf.
  28. Weber CE, Wittayer M, Kraemer M, et al. Quantitative MRI texture analysis in chronic active multiple sclerosis lesions. Magn Reson Imaging. 2021;79:97-102. doi: 10.1016/j.mri.2021.03.016.
  29. Shi Z, Ma Y, Ding S, et al. Radiomics derived from T2-FLAIR: the value of 2- and 3-classification tasks for different lesions in multiple sclerosis. Quant Imaging Med Surg. 2024;14(2):2049-2059. doi: 10.21037/qims-23-1287.
  30. Faustino R, Lopes C, Jantarada A, et al. Neuroimaging characterisation of multiple sclerosis lesions in paediatric patients: an exploratory radiomics approach. Front Neurosci. 2024;18:1294574. doi: 10.3389/fnins.2024.1294574.
  31. Khajetash B, Moosavi A, Dastmalchi A, et al. Introducing radiomics model to predict active plaque in multiple sclerosis patients using magnetic resonance images. Biomed Phys Eng Express. 2023;9(5):055015. doi: 10.1088/2057-1976/ace261.
  32. Tavakoli H, Pirzad Jahromi G, Sedaghat A. Investigating the ability of radiomics features for diagnosis of the active plaque of multiple sclerosis patients. J Biomed Phys Eng. 2023;13(5):421-432. doi: 10.31661/jbpe.v0i0.2302-1597.
  33. Peng Y, et al. Prediction of unenhanced lesion evolution in multiple sclerosis using radiomics-based models: a machine learning approach. Mult Scler Relat Disord. 2021;53:102989. doi: 10.1016/j.msard.2021.102989.
  34. Shekari F, Vard A, Adibi I, Danesh-Mobarhan S. Investigating the feasibility of differentiating MS active lesions from inactive ones using texture analysis and machine learning methods in DWI images. Mult Scler Relat Disord. 2024;82:105363. doi: 10.1016/j.msard.2023.105363.
  35. Caruana G, Pessini LM, Cannella R, et al. Texture analysis in susceptibility-weighted imaging may be useful to differentiate acute from chronic multiple sclerosis lesions. Eur Radiol. 2020;30(11):6348-6356. doi: 10.1007/s00330-020-06995-3.
  36. Michoux N, Guillet A, Rommel D, et al. Texture analysis of T2-weighted MR images to assess acute inflammation in brain MS lesions. PLoS One. 2015;10(12):e0145497 . doi: 10.1371/journal.pone.0145497.
  37. He T, Zhao W, Mao Y, et al. MS or not MS: T2-weighted imaging (T2WI)-based radiomic findings distinguish MS from its mimics. Mult Scler Relat Disord. 2022;61:103756. doi: 10.1016/j.msard.2022.103756.
  38. Yan Z, Liu H, Chen X, et al. Quantitative susceptibility mapping–derived radiomic features in discriminating multiple sclerosis from neuromyelitis optica spectrum disorder. Front Neurosci. 2021;15:765634. doi: 10.3389/fnins.2021.765634.
  39. Luo X, Piao S, Li H, et al. Multi-lesion radiomics model for discrimination of relapsing-remitting multiple sclerosis and neuropsychiatric systemic lupus erythematosus. Eur Radiol. 2022;32(8):5700-5710. doi: 10.1007/s00330-022-08653-2.
  40. Lei M, Varghese B, Hwang D, et al. Benchmarking various radiomic toolkit features while applying the image biomarker standardization initiative towards clinical translation of radiomic analysis. J Digit Imaging. 2021;34(5):1156-1170. doi: 10.1007/s10278-021-00506-6.
  41. Cè M, Chiriac MD, Cozzi A, et al. Decoding radiomics: a step-by-step guide to machine learning workflow in hand-crafted and deep learning radiomics studies. Diagnostics (Basel). 2024;14(22):2473. doi: 10.3390/diagnostics14222473.
  42. Wichtmann BD, Muehren J, Kirschner P, et al. Influence of image processing on radiomic features from magnetic resonance imaging. Invest Radiol. 2023;58(3):199-208. doi: 10.1097/RLI.0000000000000921.
  43. Krotenkova MV, Sergeeva AN, Morozova SN, et al. Neuroimaging. Brain. Moscow: ROOI "Human Health"; 2022. 479 p.
  44. Lei M, Varghese B, Hwang D, et al. Benchmarking various radiomic toolkit features while applying the image biomarker standardization initiative toward clinical translation of radiomic analysis. J Digit Imaging. 2021;34(5):1156-1170. doi: 10.1007/s10278-021-00506-6.
  45. Chernyaeva GN, Morozov SP, Vladzimirsky AV. Quality of artificial intelligence algorithms for detecting signs of multiple sclerosis on magnetic resonance imaging (systematic review). Ann Clin Exp Neurol. 2021;(4). Available from: https://cyberleninka.ru/article/n/kachestvo-algoritmov-iskusstvennogo-intellekta-dlya-vyyavleniya-priznkov-rasseyannogo-skleroza-na-magnitnorezonansnyh-tomogrammah.
  46. Zwanenburg A, Vallières M, Abdalah MA, et al. The image biomarker standardization initiative: standardized quantitative radiomics for high-throughput image-based phenotyping. Radiology. 2020;295(2):328-338. doi: 10.1148/radiol.2020191145.
  47. Lambin P, Kalpathy-Cramer J, Aggarwal N, et al. Radiomics: the bridge between medical imaging and personalised medicine. Nat Rev Clin Oncol. 2017;14(12):749-762. doi: 10.1038/nrclinonc.2017.141.
  48. Orzan F, Iancu ŞD, Dioşan L, Bálint Z. Textural analysis and artificial intelligence as decision support tools in the diagnosis of multiple sclerosis — a systematic review. Front Neurosci. 2024;18:1457420. doi: 10.3389/fnins.2024.1457420.
  49. Bryukhov VV, Krotenkova IA, Morozova SN, Krotenkova MV. Modern view on MRI diagnostics of multiple sclerosis: updated MRI criteria 2016. Zh Nevrol Psikhiatr Im S S Korsakova. 2017;117(22):66-73.
  50. Gruzdev IS. Application of texture analysis in differential diagnosis and prognosis in surgical treatment of hypervascular pancreatic neoplasms [dissertation]. Moscow; 2022. 106 p.
  51. Gusev EI, Zavalishin IA, Boyko AN. Multiple sclerosis: clinical guidelines. Moscow: Real-time; 2011. 520 p.
  52. Maksimova AS, Usov VYu, Shelkovnikova TA, et al. Radiomic analysis of cardiac magnetic resonance imaging: a literature review. Sib J Clin Exp Med. 2023;39(3):13-22.
  53. Savintseva ZhI, Ilves AG, Lebedev VM, et al. Difficulties in differential diagnosis of multiple sclerosis and Susac syndrome. Radiat Diagn Ther. 2021;12(1):24-29.
  54. Choi JY. Radiomics and deep learning in clinical imaging: what should we do? Nucl Med Mol Imaging. 2018;52:89-90. doi: 10.1007/s13139-018-0514-0.
  55. Jandric D, Doshi A, Scott R, et al. A systematic review of resting-state functional MRI connectivity changes and cognitive impairment in multiple sclerosis. Brain Connect. 2022;12(2):112-133. doi: 10.1089/brain.2021.0104.
  56. Kocak B, Akdağ M, Hazar D, et al. METRICS: a quality scoring tool for radiomics research endorsed by EUSoMII. Insights Imaging. 2024;15(1):8. doi: 10.1186/s13244-023-01572-w.
  57. Traboulsee A, Simon JH, Stone L, et al. Revised recommendations of the Consortium of MS Centers Task Force for a standardized MRI protocol and clinical guidelines for the diagnosis and follow-up of multiple sclerosis. AJNR Am J Neuroradiol. 2016;37(3):394-401. doi: 10.3174/ajnr.A4539.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML

Copyright (c) Eco-Vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 79539 от 09 ноября 2020 г.